Строительство железной дороги Москва — Курск было завершено 7 сентября 1868 года.
Для удешевления и ускорения строительства железнодорожная станция располагалась в пригородной Ямской слободе, в трёх верстах (около 3,2 км) от Курска. До 1934 года станция называлась Ямская, именно о ней в вспоминает Рассеянный у С. Маршака. Движение по Московско-Курской железной дороге было открыто 30 сентября, когда Император Александр II, возвращаясь из Крыма, специальным поездом отправился из Курска в Москву. В том же году было открыто движение по участку железной дороги Курск — Киев до станций Ворожба и Бровары[7]. В 1869 году была завершена постройка железнодорожного вокзала («пассажирского дома»), а железная дорога была продолжена до Белгорода и Харькова (участок Курско-Харьковско-Азовской железной дороги). Станция Курск относилась к станциям 1-го класса.
В 1872 году курские власти приняли решение о постройке дополнительной железнодорожной ветки в центр города. Строительство ответвления началось в 1874 году, а закончилось 6 июня 1878 года, когда на улице Херсонской (сейчас ул. Дзержинского) была торжественно открыта пассажирская и товарная станция «город Курск» (Курск II) и открыто движение по курской городской ветви.
Курск был одним из немногих городов, в котором существовало внутригородское железнодорожное сообщение. Вокзал при городской станции назывался «Курским», а вокзал станции Курск-I получил название «Ямской». Кроме линии «Ямской вокзал — Курск», впоследствии были проложены железнодорожные пути к Московским воротам, на Московскую улицу и в слободу Стрелецкую.
В 1894 году было завершено строительство железной дороги Курск — Воронеж. Управление образованной в 1895 году Московско-Киево-Воронежской железной дороги находилось в Курске, недалеко от внутригородской станции.
В 1934 году, после образования Курской области, Ямской вокзал был переименован в Курск (Курск-Главный), а городская станция прекратила принимать пассажиров и стала исключительно товарной.
Летом 1943 года, во время Великой Отечественной войны старое здание вокзала было разрушено немецкой авиацией.
В 1946 году началось масштабное восстановление и обновление инфраструктуры станции. Строительство современного здания железнодорожного вокзала и обустройство Привокзальной площади было завершено в 1952 году[8].
Магистраль Москва — Курск была электрифицирована в 1959 году, годом позже был электрифицирован участок Курск — Белгород[9].
В 1968 году городская железнодорожная ветвь была разобрана. На привокзальной площади в сентябре 1968 года двое солдат-дезертиров открыли стрельбу, в результате которой погибли 13 человек, и были ранены 11 человек.
В 1988—1995 годах была произведена реконструкция внутренних интерьеров Курского железнодорожного вокзала, сооружены удлинённые платформы, рассчитанные на приём железнодорожных составов в 32 пассажирских вагона, продлён туннель к двум новым платформам.
В 2009 году локомотивное депо ТЧ-29 было реорганизовано. Было создано 2 структурных подразделения: ремонтное локомотивное депо «Курск» и эксплуатационное депо «Курск-Сортировочный».
