Музей расположен в двух исторических зданиях. В одном из них, бывший «Народный дом», представлены постоянно действующие экспозиции отдела природы, более ста чучел птиц, животных и рыб нашего края, история гражданской войны, Великой Отечественной войны, экспозиция по истории Верхнеуральской тюрьмы и тематические выставки, меняются каждые два месяца.
Историческая экспозиция другого музея размещена в двухэтажном здании начала XX века — бывшем магазине купца Устинова, ныне являющимся памятником архитектуры. В первом зале — древнейшее прошлое верхнеуральского края. Представлены ископаемые кости вымерших животных, материалы о жизни древнего человека, предметы национальной культуры коренных народов края — башкир и казахов.
На первом этаже также расположен выставочный зал, в котором проходят персональные выставки художников и фотовыставки. В мае 2003 года в выставочном зале музея проходила выставка всемирно известного скульптора Э. Неизвестного. Сейчас музей имеет в экспозиции его скульптуру «Падающий человек», выполненную из бронзы. В начале XX века семья деда Э. Неизвестного проживала в Верхнеуральске, дети учились в реальном училище. Дом, где располагалась типография М. Неизвестного, реальное училище до сир украшают улицы города.
На втором этаже музея представлены два зала. Один из них посвящен истории Верхояицкой крепости, Оренбургскому казачьему войску. Другой зал посвящен истории города Верхнеуральска, торговле и промышленным заведениям, рассказывает о купцах и ремесленниках, раскрывает формирование архитектурного облика города, быт горожан, развитие образования и культуры.