Дмитрий Веневитинов родился 14 (26) сентября 1805 г. в Москве в приходе ныне утраченной церкви Архидиакона Евпла, что находилась на пересечении Мясницкой улицы и Милютинского переулка. Его отец, отставной прапорщик Семёновского полка Владимир Петрович Веневитинов (1777—1814), происходил из богатой воронежской дворянской семьи. Мать, Анна Николаевна, происходила из княжеского рода Оболенских-Белых. Через неё Дмитрий Веневитинов состоял в дальнем родстве с А. С. Пушкиным (приходился четвероюродным братом).
Веневитинов вырос в сохранившемся доме в Кривоколенном переулке, где получил классическое домашнее образование, которым руководила мать. Французскому и латинскому языкам, а также классической литературе, учил Веневитинова его гувернёр д’Оррер (D’Horrer) — отставной французский офицер, греческому — грек Бейля (Байло), живописи — художник Лаперш. Русскую словесность преподавал профессор Московского университета А. Ф. Мерзляков, а музыку, вероятнее всего, И. И. Геништа. Прекрасно изучил Веневитинов и немецкий язык, по-видимому, под руководством Х. И. Герке — гувернёра его рано умершего брата Петра.
В 1822 году Дмитрий Веневитинов поступил слушателем в Московский университет, где увлёкся немецкой философией и романтической поэзией. В университете слушал отдельные лекции, в частности курсы А. Ф. Мерзлякова, И. И. Давыдова, М. Г. Павлова и Лодера. В 1823 году успешно сдал экзамен по университетскому курсу и в 1824 году поступил на службу в Московский архив коллегии иностранных дел («архивные юноши» — так иронически назвал служащих этого архива Пушкин в своём романе «Евгений Онегин»). В августе — сентябре 1824 года вместе с младшим братом Алексеем посетил свои воронежские имения, что ярко отразилось в его письмах.
Веневитинов организовал вместе с князем В. Ф. Одоевским тайное философское «Общество любомудрия», куда входили также И. В. Киреевский, А. И. Кошелев, В. П. Титов, Н. А. Мельгунов и другие. Посещали заседания кружка, формально не являясь его членами, М. П. Погодин и С. П. Шевырёв. Кружок занимался изучением немецкой идеалистической философии — трудов Фридриха Шеллинга, Иммануила Канта, Фихте, Окена, Фридриха Шлегеля и других. Веневитинов принимал деятельное участие в издании журнала «Московский вестник».
В ноябре 1826 г. Веневитинов, по протекции княгини Зинаиды Волконской, перебрался из Москвы в Петербург, поступив на службу в Азиатский департамент Министерства иностранных дел. При въезде в Петербург поэт, вместе с Ф. С. Хомяковым и библиотекарем графа Лаваля О. Воше, провожавшим в Сибирь жену декабриста кн. С. П. Трубецкого, Екатерину Ивановну (урождённую Лаваль), был арестован по подозрению в причастности к заговору декабристов. Он провёл три дня под арестом на одной из гауптвахт Петербурга. Допрашивал Веневитинова дежурный генерал Главного штаба А. Н. Потапов. По словам биографов, арест и допрос сильно подействовали на Веневитинова. Поселились Веневитинов и Хомяков в доме Ланских. Пребывание вдали от родных и друзей, вдали от родной Москвы угнетало поэта, хотя круг общения в Петербурге и был довольно широк: здесь уже жили В. Ф. Одоевский и А. И. Кошелев. Частым гостем Веневитинова был А. Дельвиг.
Веневитинов сильно простудился 2 марта, перебегая легко одетым с бала в доме Ланских в свой флигель. Умер 15 (27) марта 1827 г. в Петербурге в окружении друзей, по-видимому, от тяжёлой пневмонии, не дожив до 22 лет. Отпели поэта в церкви Николы Морского. Тело было отправлено в Москву. Похоронили Д. В. Веневитинова 2 апреля 1827 года на кладбище Симонова монастыря в Москве. На похоронах были А. Пушкин и А. Мицкевич.
Веневитинов завещал надеть ему на палец в час кончины перстень из Геркуланума — подарок Зинаиды Волконской. Когда он впал в забытьё, перстень надел на его палец А. С. Хомяков. Вдруг Веневитинов очнулся и спросил: «Разве меня венчают?» И умер.
В тридцатые годы двадцатого века, при сносе Симонова монастыря, прах Д. В. Веневитинова был эксгумирован и перезахоронен на Новодевичьем кладбище, 2 уч. 13 ряд. Прах матери и брата Дмитрия, Алексея Веневитинова, перезахоронен не был. Могилы были уничтожены. При эксгумации перстень был снят с пальца поэта супругой архитектора Петра Барановского Марией Юрьевной и сейчас хранится в Литературном музее.
В своей литературной деятельности Веневитинов проявил разносторонние дарования и интересы. Он был не только поэтом, но и прозаиком, писал литературно-программные и критические статьи (известна его полемика с Н. А. Полевым по поводу 1 главы пушкинского «Евгения Онегина»), переводил прозаические произведения немецких авторов, в том числе Гёте и Гофмана (Е. А. Маймин. «Дмитрий Веневитинов и его литературное наследие». 1980).
Веневитиновым было написано всего около 50 стихотворений. Многие из них, особенно поздние, наполнены глубоким философским смыслом, что составляет отличительную черту лирики поэта.
