После Октябрьской революции Прага стала одним из центров русской эмиграции. Уже раньше на местном Ольшанском кладбище действовал участок для православных захоронений. Теперь на том же кладбище решили возвести и храм. При содействии премьер-министра первого чехословацкого правительства Карела Крамаржа и его русской супруги Надежда Крамарж (урожденной Хлудовой) в 1924–1925 годах на территории кладбища построили православный храм в неорусском стиле.
Автором проекта стал Владимир Брандт, вдохновившийся при его создании средневековой архитектурой Новгорода и Пскова. В алтаре храма находилась мозаика с изображением архангела Михаила, выполненная по эскизу Ивана Билибина. Под руководством Билибина были написаны и образы для многоярусного храмового иконостаса. В храмовой часовне похоронены уже упоминавшийся чехословацкий премьер-министр Карел Крамарж и инженер Николай Ипатьев, в доме которого убили российскую императорскую семью. На Ольшанском кладбище, где возведена церковь, находятся могилы Владимира Немировича-Данченко, Аркадия Аверченко и др.