Ульяновский областной театр кукол основан 1 апреля 1944 года под руководством артистов московской оперетты Н.В. и М.Н. Мисюра. В 1945 году театр получил статус профессионального, а в 1948 году открыл сезон в здании Дома Учителя, где в настоящее время располагается Министерство искусства и культурной политики Ульяновской области. Самым первым спектаклем театра стала постановка “Коза-дереза”. В 1970 году театр переехал в здание-памятник архитектуры градостроения XIX века, где он находится и сегодня.
В июне 1999 года начались строительные работы: с полного сноса дворовой части – 2/3 здания. Остался лишь фасад. В декабре 2000 года театр отпраздновал новоселье. На 60-летие театра в 2004 году главной темой стала необходимость нового ремонта. Он был выполнен в 2005 году на средства, пожертвованные частным благотворителем.
17 июля 2007 года театру кукол было присвоено имя народной артистки СССР В. М. Леонтьевой. В музее создан уголок памяти, в котором среди множества экспонатов находится уникальный аудио диск с голосом В. М. Леонтьевой, копии кукол из передачи «Спокойной ночи, малыши !», сделанные в мастерских театра. В апреле 2008 года в аллее напротив театра был установлен памятник народной артистке СССР В. М. Леонтьевой.
В 2008 году Ульяновским театром кукол при поддержке Правительства Ульяновской области, Департамента культуры и архивного дела Ульяновской области был учрежден 1-ый межрегиональный фестиваль театров кукол «Кукольный формат 2008». В фестивале приняли участие театры кукол Приволжского федерального округа.
В театральном музее Ульяновского театра кукол имени народной артистки СССР В. М. Леонтьевой, открыт в 1991 году, располагается уникальная экспозиция – многофигурная композиция мастера-умельца Алексея Антоновича Морозова, изготовленная им в 1905 году. Каждая из 60 миниатюрных кукол, представляющих крестьянский быт того времени, выполняет свою роль. Композиция составлена самим автором, стремившемся рассказать о жизни и быте своих современников. Это маленький макет его родного села. Фигуры людей выполнены из бука, ясеня, ольхи, вишни. До наших дней они дошли в идеальном состоянии. Более 110 лет коллекция удивляет зрителей. Также в экспозиции музея представлены театральные куклы разных технологических систем, афиши, награды театра.
