Начало общедоступных театральных представлений в Казани официально относят к 1791 году. Первоначально спектакли проходили в гимназическом театре, который имел специально оборудованный зал на 400 мест. Собственное здание театра было возведено в 1803 году, деревянный театр на каменном фундаменте, на месте нынешнего здания театра.
Пожар 1842 года уничтожил почти весь город, сведений о театральных зданиях тех лет почти не сохранилось. Спектакли шли в частных домах.
В 1845 году началась закладка первого каменного здания театра. Новое красное кирпичное здание стояло на месте нынешнего сквера на Площади Свободы, который в то время был Театральной площадью. Первые спектакли начали давать в 1851 году. В Казани становление оперного дела имеет глубокие корни, опера всегда сосуществовала с драмой и опереттой. Всегда выступали заезжие оперные труппы, чаще итальянские.
Но постоянные оперные сезоны начались в антрепризу П. М. Медведева в 1874 году. 26 августа 1874 года впервые полностью артистами казанской оперной труппы была дана опера М. И. Глинки «Жизнь за царя», эта дата считается датой начала постоянных оперных сезонов в Казани.
В ночь на 4 декабря 1874 года здание театра сгорело. Стационарное здание Казанского театра, заново отстроенное в 1875 году после пожара в 1874, существовало на месте нынешнего сквера на Площади Свободы до пожара 1919 года, после чего не восстанавливалось.
В 1934 году СНК ТАССР было принято постановление о создании в Казани Татарского государственного оперного театра, именно оперного, а не оперы и балета.17 июня 1939 года театр открылся оперой Назиба Жиганова «Качкын». Своего здания у театра не было, и спектакли шли на сценах других театров. Возведение здания началось в 1936 г. по проекту московского архитектора Скворцова, по другим данным, главным архитектором был репрессированный в 1937 году Николай Круглов. В дальнейшем казанский архитектор Исмагил Гайнутдинов внёс в проект коррективы. В связи с начавшейся Великой Отечественной войной строительство нового большого здания театра затянулось на 20 лет и было завершено с использованием труда немецких военнопленных только к середине 1950-х годов. 28 сентября 1956 года новое здание театра на площади Свободы было торжественно открыто оперой Н. Жиганова «Алтынчеч». В этом же году театру было присвоено имя Героя Советского Союза Мусы Джалиля. До войны известный татарский поэт, погибший в нацистском плену, заведовал в театре литературной частью.
10 февраля 1941 года в связи с организацией при Татарском государственном оперном театре балетного коллектива Совет Народных Комиссаров Татарской АССР принял постановление об изменении названия театра. Он стал называться театр оперы и балета.
В июне 1957 года Татарский государственный театр оперы и балета им. М. Джалиля принял участие в Декаде татарского искусства и литературы в Москве. Следующий выезд в Москву состоялся в июле 1986 года Это были большие гастроли театра, получившие замечательные отзывы.
В 1988 года театру было присвоено звание «Академический».
По разные стороны от здания театра установлены памятники — Пушкину и Тукаю. Фронтон здания выходит на площадь Свободы. У обратной стороны разбит небольшой сквер с фонтаном и цветниками.
Формирование репертуара театра происходит по принципу антологии. Основу его составляют шедевры мирового музыкального театра, русская классика, а также выдающиеся произведения композиторов Татарстана.
С 2001 года художественное руководство начало осуществлять активные творческие поиски и в других направлениях, кардинально отличающихся от привычного академического стиля. Речь идет о ряде международных проектов, осуществление которых позволяет театру находиться в русле новейших тенденций современного мирового музыкального театра.
С 1994 года театр ежегодно проводит международные турне по странам Западной и Восточной Европы, в ходе которых представляет зарубежной публике все оперные и балетные премьеры театра, давая более 100 спектаклей в год.
Особенностью административно-художественной структуры театра является отказ от института «главных», благодаря чему театру вот уже много лет удается избегать столкновений творческих амбиций, в том числе монополии «главных», не пускающих на свою территорию конкурентов. В театре, одном из первых в стране, были введены должности художественного руководителя оперы и художественного руководителя балета, которые не являются постановщиками, но проводят в жизнь художественную и административную политику театра.
Благодаря имеющейся форме организации работы в театре его художественные границы значительно расширяются, от чего выигрывает, в первую очередь, зритель, ибо он получает возможность увидеть и услышать лучшее, что отобрано временем, а именно, оперные и балетные шедевры. Благодаря введению в 1990 году контрактной системы с её жесткой конкуренцией и возможностью широко использовать практику приглашения гастролеров, а также поспектакльной оплаты труда, театр не только смог избежать посредственного уровня исполнения и, соответственно, пустых зрительных залов, участи многих российских театров, но и достиг того уровня, при котором ни один спектакль сегодня, не исключая и национального репертуара, не проходит без участия гастролеров. Кроме того, ни один спектакль не проходит и дважды в одном и том же составе, благодаря чему удается поддерживать премьерный уровень всех постановок театра и избежать их деления на событийные и рядовые.
Согласно исследованиям журнала «FORBES», октябрь 2009, Татарский академический государственный театр оперы и балета им. М. Джалиля — второй по показателю заполняемости зала в России, 93 %, он уступает пальму первенства лишь Мариинскому театру Санкт-Петербурга.