Музей русской иконы был создан по инициативе предпринимателя и мецената Михаила Юрьевича Абрамова. В начале 2000-х годов Михаил Абрамов серьёзно заинтересовался русским иконописным искусством. Первой приобретённой иконой стало изображение Архангела Михаила, его небесного покровителя. Здание музея включает в себя 2 реконструированных старинных дома, между собой объединенных атриумом из стекла. Директор музея – Николай Васильевич Задорожный – в своё время из глухого места Тверской области привёз целый молельный дом (избушку) старообрядцев-беспоповцев, внутри которого воссоздана очень своеобразная обстановка старообрядческой молельной комнаты. Старообрядческая молельня была найдена в одной из экспедиций в лесах Тверской области. После длительных переговоров с областной администрации Музей получил разрешение вывезти полуразрушенное строение и представить его в музейном зале. Внутри сруба воссоздан интерьер старообрядческой беспоповская молельни со всеми атрибутами. Вся коллекция музея формировалась с 2000-х гг., при этом в нынешний момент включает практически пять тысяч памятников восточно-христианского и древнерусского искусства (включая более тысячи русских икон). В музее имеются собрания написанных от руки книг, уникальные декоративно-прикладные изделия.
