Свято-Сергиевское подворье в старинной усадьбе середины XIX века открылось в 1925 году по инициативе митрополита Евлогия. Средства на его создание собирались путем частных пожертвований. Так, иконостас работающему при подворье храму во имя святого Сергия Радонежского подарила великая княжна Мария Павловна. Настенные росписи выполнил художник Дмитрий Стеллецкий.
В 1950-е к зданию церкви архитектор Николай Исцеленов пристроил небольшую звонницу, увенчанную голубой главкой. Помимо церкви, на территории подворья находятся Свято-Сергиевский богословский институт и библиотека. Во время Второй мировой войны стоял вопрос о закрытии института, но стараниями преподавательского состава он продолжил свою работу.