История монастыря сложна и запутана, начало ее теряется в глубине веков. Первоначально это был девичий Святодухов монастырь, впервые упоминаемый в документах под 1595 годом. В 1617 году здесь начали возводить каменный собор. Строительство шло долго, продолжавшееся до конца столетия. Наконец, потеряв всякое терпение, игуменья Анисья в 1697 году пожаловалась на строителей самому Петру Первому, который не только дал необходимые распоряжения, но и назвал поименно виновников: «Стольнику и воеводе Степану Тимофеевичу Клокачеву в Путивль. В прошлых годах Духов девич монастырь и церковь Божия начаты постройкой по нашему государственному указу и на нашу государеву казну. Что первые строители монастыря Левоний Липеванов, Никифор Яцын да Иван Дашков строили монастырь лет с десять и больши, а после них строителями были путивльские дворяне, переменявшиеся ежегодно. И эти строители продолжали постройку лет семьдесят и больши. Между тем ныне, когда достраивается тот монастырь и ограда, нет у каменного дела ни строителей, ни досмотрщиков, ни единого человека». С горем пополам к 1707 году все строительные работы в монастыре были наконец завершены. Возник ансамбль, состоящий из ныне сохранившихся зданий. В 1770 году монастырь упразднили, а его постройки передали под городской Спасский собор.
В центре монастыря, за каменной оградой с монументальными воротами, высится белоснежный Спасо-Преображенский собор, увенчанный пятью луковичными главками. Такой тип храма очень характерен для московской архитектуры XVII века. Высотный четырехгранный объем контрастирует с приземистыми папертью, галереей, апсидами, приделом, окружающими его со всех сторон. Несмотря на монументальные размеры постройки, она очень изящна, в духе архитектуры петровского времени. Стены главного высотного объема расчленены узкими полуколонками, окна размещены в два яруса, обрамлены наличниками тончайшей скульптурной работы. Интерьер собора поражает размахом и высотой внутреннего пространства, щедро освещенного многочисленными окнами. Это контрастирует с низенькими затемненными галереями и приделами, окружающими центральный объем и соединяющимися с ним посредством широких арок. Стены внутри побелены, и на этом фоне фантастически красивым, сказочным ковром выглядит пятиярусный иконостас, поднимающийся до самых сводов перекрытия. По композиции он принадлежит к типу русских иконостасов XVII века: горизонтальные карнизы и вертикальные резные позолоченные колонки на темно-красном фоне образуют прямоуголную сетку, в которой размещаются иконы. Мастера внесли в композицию иконостаса некоторые местные черты: царские врата имеют характерный украинский проем со срезанными наискось верхними углами. Виноградная лоза, вьющаяся на колонках и обрамляющая иконы, типична для искусства украинского барокко. В 1907 году иконостас отреставрировали и заново позолотили под наблюдением Императорской Археологической комиссии. На сегодняшний день на Левобережной Украине вообще не сохранилось иконостасов XVII века, и путивльский является уникальным хотя бы потому, что он единственный.
В центре собора на длинной железной цепи висит серебряная люстра, изготовленная в Нюрнберге и подаренная собору Петром Первым. Она имеет явно барочный характер. Его подчеркивает и изысканный рисунок кронштейнов. Нижний шар украшен прорезным орнаментом, очень напоминающим декор украинских ювелирных изделий XVII века. Это дало исследователям основание предположить, что в Нюрнберг предварительно направили «абрис», то есть чертеж люстры, выполненный кем-то из украинских мастеров. Южнее собора расположена надвратная Крестовоздвиженская церковь-колокольня. Это сооружение, ассиметрическое по композиции, построено в 1697-1707 годах в качестве надвратной церкви Святодухова монастыря. Подобно всем надвратным церквям, она двухъярусная: над западным притвором в качестве надстройки третьего яруса возвышается мощный восьмерик колокольни, увенчанный пологим шатром и небольшой главкой. Двухэтажная пристройка с запада, зрительно уравновешивающая ассиметричность композиции, возведена в 1764 году.
Для этого памятника архитектуры характерны простота, величие и эпическая мощь форм. Лаконичная и даже грубоватая архитектура церкви-колокольни находится в разительном контрасте с изысканностью собора. Но если собор статичен в своем совершенстве, то надвратная церковь обладает сильной динамикой: архитектурные массы нарастают от низенькой апсиды через центральный объем с высокой кровлей и декоративной главкой к восьмерику колокольни. Последняя, кроме чисто культовых функций, первоначально, по-видимому, имела и оборонное значение, о чем свидетельствуют бойницы в основании восьмерика. С этим зданием связана интересная страница истории Путивля. Согласно преданию, после второго стрелецкого бунта Петр Первый сослал царевну Софью в Путивль, заточив ее в девичий Святодухов монастырь. Ее поселили на первом этаже надвратной церкви в келье справа от ворот. По приказу Петра она пребывала «под крепким караулом», но этого ему показалось мало, и в Голландии по монаршему заказу были изготовлены часы-куранты, которые громким однообразным боем отбивали каждую минуту. По приказу Петра их установили под окнами кельи царевны Софьи с тем, чтобы она ни на минуту не забывала о «любезном братце». Однако вскоре Петр понял, что содержать Софью в Путивле небезопасно, так как она могла стать «знаменем» для путивльских стрелецких полков, всегда недовольных и склонных к бунтам. Поэтому царевну из Путивля убрали, а куранты после многих перипетий попали в XIX веке в Молчанский монастырь, где, по свидетельствам современников, ежеминутным боем очень нервировали и хозяев, и гостей, пока их, наконец, не сломали.
