Церковь была основана в апреле 1972 года, как приход Православной церкви в Америке, протоиереем Григорием Малишевым и другими русскими мигрантами, которые были приняты в ПЦА от Русской православной церкви заграницей. Для удовлетворения потребностей прихожан того времени богослужения проводились на церковнославянском языке. Первоначально богослужения проводились в домах. В 1974 году был куплен дом и превращен в церковь.
После воссоединения Русской Православной Церкви Заграницей (РПЦЗ) с Московским Патриархатом, Благовещенский приход в Брисбене был передан Американской Православной Церковью под омофор Русской Зарубежной Церкви. Отец Джон Вейр был назначен настоятелем, и, проведя первые службы в мае 2009 года, он занялся укреплением прихода: совершал богослужения, проводил капитальные работы и обучал хор.
В начале 2010 года настоятелем был назначен отец Михаил Клебанский. Отец Александр Бородин был назначен настоятелем в июле 2010 года, что обеспечило долгосрочную стабильность приходу. Была приобретена церковная утварь, установлен пандус для инвалидов, расширена внутренняя часть церкви. Образование стало приоритетом, были организованы курсы катехизиса и изучения Библии.
В 2015 году приход также начал совершать богослужения для небольшой общины православных христиан, живущих в Тувумбе, которая впоследствии станет миссией Святого Иоанна.
В августе 2017 года отец Эндрю Смит был назначен настоятелем. Он служит и по сей день.
Приход в настоящее время является единственным постоянным англоязычным православным приходом в Брисбене и одним из немногих в Австралии.