Решение о постройке тёплого, зимнего, кафедрального собора было принято в начале 1750-х годов при епископе Серапионе. Первая попытка построить собор была предпринята в 1757 году уже при Иосифе Золотом, и освящён во имя Сретения Господня. Однако законченное в 1771 году здание было разобрано потому как «найдены были на нём многие на арках, в асщелины», и собор признан «к достройке весьма ненадёжным».
Новый Воскресенский собор построен на месте разобранной юго-восточной башни Вологодского кремля. На постройку шёл камень из развалин его крепостных стен и башен. Считается, что строительство велось местным архитектором Златицким по модели, выполненной столичным мастером. Деревянная модель, характеризующаяся более высоким куполом и тонкой трактовкой деталей, хранится в Вологодском государственном музее-заповеднике. Строительство было закончено в 1776 году, уже после смерти Иосифа Золотого, при епископе Иринее.
В июне 2015 года губернатор Олег Кувшинников по итогам встречи с главой Росимущества Ольгой Дергуновой, сообщил, что собор будет передан Вологодской епархии до 1 июля 2016 года. С 4 декабря 2016 года собор снова является действующим кафедральным собором Вологодской епархии.
Воскресенский собор — двухэтажное здание, овальное в плане, с пятью главами. Имеет трапезную, четыре полукруглых придела по сторонам и вытянутый алтарь. Собор венчает большой купол с овальными окнами и люкарнами, завершённый фонарём с главой. Купол окружён двухъярусными восьмиугольными башенками — главками приделов.
Фасады украшают тосканские колонны и пилястры, окна обрамляют фигурные наличники. Парадный вход в собор с Кремлёвской площади был устроен в стиле ампир, с фронтоном и колоннами также тосканского ордера, к приезду императора Александра I. По мнению искусствоведов, исходный проект был упрощён и огрублён при строительстве.
О первоначальном внутреннем убранстве собора судить сложно. В 1832—1833 годах интерьер собора подвергся поновлению. По оценке Г. К. Лукомского, «Внутри собор не представляет решительно ничего интересного. Роспись, орнаментальная, изобличает дурной вкус эпохи Александра II и III, а киоты, иконостасы и все предметы носят на себе отпечаток безвкусия, типичного для русского стиля, отдающего холодной ремесленностью и поползновениями к роскоши.»
С 1847 по 1928 годы в трапезной собора находилась икона Троицы «Зырянская» XIV века, уникальная своими надписями на коми-зырянском языке, сделанными древнепермским письмом.
