Построен в 1898-1906 годах по проекту казанского епархиального архитектора Ф.Н. Малиновского. Храм построен на средства из епархиальной казны и добровольные пожертвования. Значительные усилия и свои личные сбережения вложила в строительство настоятельница монастыря Апфия, А.К. Юмина. В 1914 собор был расписан внутри, работы производились на средства московского фабриканта С.С. Мечникова. Собор имеет крестово-купольную композицию, своды поддерживаются четырьмя столбами. Напротив алтаря, на уровне среднего подкупольного объема размещены хоры, на которые ведет чугунная винтовая лестница. Собор увенчан массивным световым барабаном под сферическим куполом с крестом. Полусферические объемы, примыкающие к центральной части и ориентированные по сторонам света, перекрыты конхами. Входы в собор, западный, северный, южный, выделены порталами с арочными проемами. Главный вход имеет справа и слева от входного портала многооконный пристрой, по бокам которого имеются притворы-кельи. В углах основного объема размещены декоративные башенки, перекрытые куполами с крестами. Окна арочные, различных размеров с наличниками из архивольтов различных профилей. Стены украшены полукруглыми пилястрами, нишками, тягами, карнизами и фризами на разных уровнях. Двери, лестницы, парапеты и кресты выполнены из кованого металла. Определенную декоративность храму придает сочетание красного цвета кирпича и белой известковой промазки. Сегодня собор является главной доминантой в юго-восточной части острова.
18 октября 2014 года митрополит Казанский и Татарстанский Анастасий в сослужении епископа Альметьевского и Бугульминского Мефодия и духовенства Татарстанской митрополии освятил восстановленный Собор иконы Божией Матери «Всех скорбящих Радость» Иоанно-Предтеченского монастыря острова-града Свияжска. Храм обрел новую жизнь при поддержке фонда «Возрождение».
