Церковь «во имя святого славного великомученика Георгия Победоносца» построена за городским валом, в Форштадте, в 1756 году 25 июня. По указу от 2 июля того же года освящена по благословению архиепископа Казанского и Свияжского Гавриила, «а строена от прихожан оренбургских казаков из вычету денежного жалованья по приказу бывшего губернатора Неплюева тщанием казачьего атамана Василия Могутова». Церковь с каменными сводами и колокольней строилась сразу каменная, что по тем временам считалось постройкой выдающейся, была однопрестольной, обставлена дорогой утварью. Все священные предметы, полагаемые на святой престол и святой жертвенник, были серебряными.
До поселения в Форштадте, загородной казачьей слободе, крещёных калмыков, в 1746 году переселившихся в Оренбург, жители предместья принадлежали к приходу городской казачьей церкви во имя святителя Николая Чудотворца, впоследствии калмыков переселили на реки Гусиху и Уран.
В 1773 году, во время осады Оренбурга пугачёвцами, Георгиевская церковь претерпела разорение и надругательство повстанцев – иконы были ободраны, напрестольное одеяние изодрано, бумаги и указы сожжены. Сам храм превратили в стойло для лошадей. С церковной паперти и колокольни Пугачёв обстреливал город. Иконостас, к счастью, успели перенести в одну из городских церквей. По указу из Казанской духовной консистории, в 1778 году прихожане Георгиевской церкви были приписаны к городской Никольской церкви. Только в 1791 году церковь обновили, по благословению архиепископа Казанского и Свияжского Амвросия, «июня в 18 день» вновь освятили и приписали к ней приход и причт сгоревшей городской Николаевской церкви.
Достопримечательностью храма являлась Тихвинская икона Божией Матери на кипарисовой доске в серебряной вызолоченной ризе, усыпанной жемчугом. Казаки много заботились об украшении своего войскового храма. В 1899 году для собора приобрели колокол весом в 300 пудов. Все церковные парады проходили на соборной площади. С 1891 года торжества стали проходить на площади у часовни, расположенной между Форштадтом и городом, у городской пожарной каланчи. Ещё в 1889 году в среде офицеров и казачества появилась мысль увековечить чудесное избавление царской семьи при крушении поезда на курско-харьковском направлении сооружением часовни с иконой святых, чествуемых в день крушения, 17 октября. За теснотой соборной площади станичный комитет постановил возвести часовню на форштадтской площади у каланчи. Строительство часовни завершилось к 26 июля 1891 года, ко дню приезда цесаревича Николая Александровича, августейшего атамана казачьих войск России. Наследник российского престола присутствовал на молебне в новой часовне. В 1913 году рядом с часовней казаками Оренбургского казачьего войска была построена Знаменная изба – музей боевой славы Оренбургского казачества.
Собор, часовня и Знаменная изба существовали до 1930-х годов. Потом были полностью разрушены, сейчас на месте собора расположены частные жилые дома по улице Пугачёвской, а на месте часовни спортзал Оренбургского государственного аграрного университета.
