Строительство Благовещенского собора началось по завету преподобного Серафима, который говорил, что должен быть в обители ещё один храм, который встанет в одну линию с колокольней и Троицким собором, в конце Святой Канавки. 26 апреля 2012 года в Троицком соборе митрополит Георгий совершил молебен на начало доброго дела.
По проекту храм должен был иметь размеры, которые определены Поясом Богородицы, двадцать поясов в ширину, тридцать в длину, пятьдесят в высоту, то есть, его высота составила 60 метров. За основу был взят храм московского Заиконоспасского монастыря, стиль близкий к московскому барокко, характерный для начала XVIII века. Новый собор стал белоснежным, с кровлей стального цвета и золотой главкой. В нём предполагалось устроить восемь приделов. Главный престол освящён в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.
Подготовка к строительству нового собора велась более десяти лет. За это время проведен конкурс проектов, оформлены необходимые документы, подготовлена территория строительной площадки. 27 августа 2015 года, в предпразднство Успения Пресвятой Богородицы, состоялось освящение Успенского придела нового собора. Чин Великого освящения первого из приделов храма совершил митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий.17 ноября 2016 года освящен придел в честь явления Божией Матери преподобному Сергию Радонежскому. Чин Великого освящения возглавил митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий. Нижегородскому архипастырю сослужили митрополит Алавердский Давид, епископ Ардатовский и Атяшевский Вениамин, епископ Котласский и Вельский Василий. Митрополит Георгий рассказал, как, обучаясь в московских духовных школах, читал летопись Дивеевского монастыря и сокрушался, что невозможно пройти по Святой Канавке, приложиться к мощам преподобного Серафима Саровского, побывать в пустыньках. Но 25 лет назад началось возрождение обители, и теперь мы можем лицезреть её благолепие. Владыка отметил, что совершенное освящение это связь между Церковью небесной торжествующей и Церковью земной воинствующей. Когда хоронили преподобного Серафима, ему в гроб положили иконку явления Царицы Небесной преподобному Сергию.
11 мая 2019 года митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий освятил придел Благовещенского собора в честь Воскресения Словущего. В этот же день в новом приделе храма отслужили первую литургию.
