Город Пушкино был образован в 1925 году из нескольких сёл и деревень, расположенных по берегам рек Учи и Серебрянки. Градообразуюшем населённым пунктом стал посёлок Пушкино, который был образован при строительстве Московско-Ярославской железной дороги, движение по которой было открыто в 1862 году от Москвы до Сергиевского Посада. Запуск железнодорожного сообщения привел к дачному буму. Первые дачи при станции «Пушкино» начали появляться в 1866 году. По мере разрастания дачного строительства возникла необходимость строительства новой церкви. До её появления дачники ходили в Никольскую церковь села Пушкино, находящаяся в 3-х верстах от станции.
В 1874 году по инициативе А. И. Ключарёва и на средства дачевладельцев на западной стороне железнодорожной линии по благословению Высокопреосвященства была построена по проекту архитектора Николая Васильевича Никитина холодная деревянная церковь во имя Боголюбской иконы Божией Матери для совершения в ней богослужения преимущественно в летнее время. Этот храм стал одним из первых храмов в подмосковных дачных посёлках. В течение первой зимы оказалось, что и в это время довольно много было желающих присутствовать на богослужении, главном образом, из числа служащих станции. Поэтому 1875 году рядом с Боголюбской церковью было разрешено построить отапливаемую церковь. Вскоре, на пожертвования дачников и на средства Василия Алексеевича Медынцева, был возведен тем же архитектором теплый деревянный храм Сошествия Святого Духа, который был освящён 27 ноября 1875 года. Первоначально пристанционные храмы были приписаны к Пушкинскому сельскому приходу, но в дальнейшем стали самостоятельными.
В 1912 году на новом участке, к югу от храмового комплекса, приступили к строительству каменного храма, при этом деревянный Святодуховский храм планировался к разборке. В 1914 году «Строительная комиссия Боголюбской при станции Пушкино церкви» под председательством Константина Петровича Бахрушина и по проекту Карла Карловича Гиппиуса завершила строительство каменной тёплой церкви Святого Духа, при этом разбирать старый одноименный храм повременили. Таким образом, на 1917 год в дачной местности при станции Пушкино (не следует путать с селом Пушкино) находились три храма: деревянные Боголюбской иконы Божией Матери (1874 г. постройки) и Сошествия Святого Духа (1875 г. постройки), а также каменный храм Сошествия Святого Духа (1914 г. постройки).
С приходом Советской власти первый деревянный храм прихода в честь Боголюбской иконы Божией Матери был закрыт. Вскоре из обезглавленного храма сделали общежитие, которое простояло примерно до 1984 года. Теперь на этом месте гаражный комплекс.
Вторая деревянная церковь прихода — храм Сошествия Святого Духа был разобран и зимой 1922 года перевезён в Новую Деревню, где был собран в упрощённых формах и освящён в честь Сретения Господня. Храм на новом месте не закрывался. В 1981 году в храме был освящен приставной престол во имя Сошествия Святого Духа.
Каменный храм Святого Духа был закрыт в 1936 году. Здание церкви использовали под клуб, затем в нём размещался военкомат. С 1942 года в помещении церкви находился хлебозавод. 17 апреля 1993 года на Пасху состоялось первое богослужение, правда, не в самом храме, а в пристроенном к нему цехе экспедиции. В основном здании всё еще функционировал хлебозавод. Это мирное сосуществование продолжалось некоторое время до полного освобождения хлебозаводом помещения церкви. В настоящее время церковь отремонтирована с установкой вместо маленькой центральной главки барабана с крупным куполом. С запада к основному объёму в нач. 2000-х гг. пристроена обширная новая пристройка с высокой колокольней и четырьмя малыми главками. Ныне храм освящён в честь Боголюбской иконы Божией Матери. В новой части храма устроены приделы в честь пророка Илии и Андрея Боголюбского. 27 февраля 2011 г. освящены великим чином главный престол и оба придела.
