Город Пушкино был образован в 1925 году из нескольких населённых пунктов, расположенных по берегам рек Учи и Серебрянки. Градообразуюшем стал дачный посёлок Пушкино, который был образован при строительстве Московско-Ярославской железной дороги, движение по которой было открыто в 1862 году от Москвы до Сергиевского Посада.
Боголюбский приход был основан в 1874 году, когда по инициативе А.И. Ключарёва на средства дачников на западной стороне железнодорожной линии по благословению Высокопреосвященства была построена по проекту архитектора Николая Васильевича Никитина холодная деревянная церковь во имя Боголюбской иконы Божией Матери. Этот храм стал одним из первых храмов в подмосковных дачных посёлках. В 1875 году рядом была построена зимняя деревянная церковь в честь Сошествия Святого Духа. Первоначально пристанционные храмы были приписаны к Пушкинскому сельскому Никольскому храму, но в дальнейшем приход стал самостоятельным.
В 1912 году на новом участке, к югу от храмового комплекса, приступили к строительству каменного храма в честь Сошествия Святого Духа, при этом деревянный Святодуховский храм по окончании строительства планировали разобрать. В 1914 году «Строительная комиссия Боголюбской при станции Пушкино церкви» под председательством Константина Петровича Бахрушина и по проекту Карла Карловича Гиппиуса завершила строительство каменной тёплой церкви Святого Духа, а старый одноименный храм разбирать повременили. Таким образом, на 1917 год в дачной местности при станции Пушкино (не следует путать с селом Пушкино) находились три храма: деревянные Боголюбской иконы Божией Матери (1874 г. постройки) и Сошествия Святого Духа (1875 г. постройки), а также каменный храм Сошествия Святого Духа (1914 г. постройки).
С приходом Советской власти гланый храм прихода в честь Боголюбской иконы Божией Матери был закрыт. Вскоре обезглавленный храм перестроили в общежитие, которое простояло примерно до 1984 года. Теперь на этом месте гаражный комплекс. Старый деревянный Святодуховский храм был разобран зимой 1922 года и перевезён в Новую Деревню, где был собран в упрощённых формах и освящён в честь Сретения Господня. Храм на новом месте не закрывался. В 1981 году в храме был освящен приставной престол во имя Сошествия Святого Духа.
В каменном храме Святого Духа богослужения проводились до 1936 года. После его закрытия здание церкви использовали под клуб, затем в ней размещался военкомат. С 1942 года в помещении церкви находился хлебозавод. 17 апреля 1993 года на Пасху состоялось первое богослужение, правда, не в самом храме, а в пристроенном к нему цехе экспедиции. В основном здании всё еще работал хлебозавод. Это мирное сосуществование продолжалось некоторое время до полного освобождения им помещения церкви.
В настоящее время церковь отремонтирована и перестроена под руководством священника Иоанна Клименко с установкой барабана с крупным куполом вместо маленькой центральной главки. С запада к основному объёму в начале 2000-х гг. пристроена обширная новая пристройка с высокой колокольней и четырьмя малыми главками. В новой части храма устроены приделы в честь пророка Илии и Андрея Боголюбского. 27 февраля 2011 года храм был освящён великим чином в честь Боголюбской иконы Божией Матери.
