Церковь первоначально была деревянной и находилась на территории Богородице-Успенского мужского монастыря, упразднённого в 1626 году. Была основана в 1622 году первым архиереем Тобольский Киприаном.
Спустя время, обветшавший из-за частых пожаров храм решили перестроить. В 1789 году Егором Домоневским и Петром Барановым был заложен каменный фундамент церкви, однако её строительство часто предписывают Ивану Карпову и Ивану Недомолвину. Работы были закончены в 1807 году.
В конце XIX века холодный верхний этаж был перестроен в тёплый на средства прихожан храма П. Б. Шумилова и А. Е. Кухтерина. В 1897 году на отдельно стоящую звонницу был поднят отлитый по радению Андрея Афанасьевича Васильева колокол, весом 16 тонн.
В 1922 году по акту губернской комиссии у храма изъяли часть серебряной утвари: большие и малый кресты, подсвечники, кадило, лампады и т. д. В 1930 году церковный колокол был снят и переплавлен.
В августе 1936 года храм закрыли, однако спустя 21 день её вновь открыли по просьбе прихожан. Но не надолго, и в октябре вновь закрыли. В 1937 году была предпринята попытка сноса церкви, но в итоге убрали только церковную ограду.
В 1930-е годы в здании храма находились Госстройтрест (курсы и общежитие рабочих), гараж для машин, а затем склад для зерна. В 1940-е года в храм из-за боязни вторжения японских войск в СССР были перенесены архивы РСФСР по Дальнему Востоку.
В 1980 – 1990 годах прошла реставрация фасадов здания, были отремонтированы алтари, восстановлен каркас иконостаса храма, его купола и крыша, восстановлены позолоченные кресты. В 2004 году копия знаменитого колокола была поднята на вновь выстроенную звонницу.