Кирилловская часовня, это небольшое здание кубической формы, увенчанное сферическим куполом с четырехконеченым крестом. Вход в Кирилловскую часовню обрамлен резным перспективным порталом, который является традиционным для русского зодчества XVII века. Пристроенные позже портик с колоннами в сочетании со сферическим куполом придают часовне вид постройки в стиле русского ампира.
В западную стену часовни, справа от входа, вмонтирована каменная плита с рельефным декором и высеченным текстом о погребении здесь «в 1731 году астраханского губернатора генерал-майора фон Менгдена». Здесь же захоронен игумен Кирилл, основатель и настоятель Троицкого собора, первого православного монастыря Астрахани.
Игумен Кирилл умер в 1576 году и был похоронен в самом Троицком монастыре, но позже его перезахоронили рядом с собором и воздвигли на этом месте деревянную часовню. По преданию это произошло потому, что преподобный совершил чудо, спас Астрахань от пожара. В Астраханском сборнике, где опубликована «Рукопись Никифора Туркина», это описано так, «видела воеводская жена ис хором своих преподобного Кирилла на гробе с воем стояща. И десницею огонь крестовидно осеняюща. И абие пламень угасе. И пожар предста, яже, видяще сие, поведа мужу своему и протчим людям и того ради над ним Начальником Кириллом построили часовню».
Вход в деревянную часовню ошибочно был сделан с восточной стороны, что считалось явным каноническим нарушением. К середине 17 века деревянная часовня обветшала и в 1677 году на ее месте построили каменную, сделав вход с западной стороны.
В начале XIX века в кремле разместился военный гарнизон. Началось строительство зданий в классическом стиле. Кирилловская часовня была отреставрирована и приобрела портик с четырьмя дорическими колоннами.
В советское время Кирилловская часовня утратила роспись своих сводов. Долгие годы здание находилось в распоряжении кремлевского гарнизона, использовалось как постройка для армейских нужд. В 70-е годы, после реставрации кремля, в часовне был устроен магазинчик для торговли сувенирами.
В 1992 году часовня была возвращена церкви.
