Первая церковь в селе Верхопенье, вероятно, была построена сразу после его основания в XVII в. Церковь была освящена в честь Архангела Михаила и в документах упоминалась под двумя именами: Архангельская или Михайловская церковь. Она располагалась на территории Селянского общества, или же – «Село» (сейчас это ул. Колхозная). Церковь была деревянной и имела 2 престола. Главный престол в честь Архангела Михаила. В 1784 г. в Михайловской церкви служил священник Солодовников. В начале XIX века настоятелем был о. Трофим, которого в 1820 г. сменил священник Фёдор Стефанович Марков. Здесь же начал служить и его сын — Георгий Марков, который окончил Курскую духовную семинарию в 1855 г, 20 января архиепископом Курским и Белгородским Илиодором рукоположен в священники Архангельской церкви с. Михайловское-Верхопенье, где прослужил до 1863 г.
В 1878 г. на пожертвования жителей села Михайловское — Верхопенье была освящена новая церковь, в честь Успения Пресвятой Богородицы. Церковь была каменная, из красного кирпича. Новая церковь имела три престола: пророка Ильи, Архангела Михаила и главный — Успения Пресвятой Богородицы. В 1879 г. при Успенской церкви была открыта церковно-приходская школа.
По штату в Успенской церкви служило: 2 священника – настоятель храма и его помощник, 1 дьякон и 2 псаломщика. В 1884 г. наличный штат Успенской церкви состоял из настоятеля храма священника Павла Космодемьянского, его помощника, священника Иоанна Маляровского, дьякона Матвея Солодовникова и псаломщиков Алексея Попова и Василия Попова. Впоследствии в Успенском храме служили священник Евдокий Маслов, его помощник священник Иоанн Маляровский, (в июне 1894 г. его сменил священник Гавриил Рождественский), дьякон Алексей Городецкий, псаломщики Василий Попов и Пётр Фёдорович Федюшин. При церкви была так же приписана Никольская Кладбищенская церковь, 1891 г. постройки.
В 1908 г. в наличный штат Успенской церкви входили: настоятель храма священник Пётр Васильевич Брагин, помощник настоятеля священник Александр Трофимович Карачевцев, дьякон В.И. Антонов, псаломщики Пётр Фёдорович Федюшин и А.И. Попов. При церкви жил и уволенный за штат священник Гавриил Михайлович Рождественский. На содержание причта было выделено 66 десятин полевой земли. В 1909-1910 гг. в Успенской церкви служил дьяконом Александр Александрович Андриевский, по совместительству — учитель церковно-приходской женской школы.
Перед революцией 1917 г. в Успенской церкви служили священник Александр Терентьевич Карачевцев, псаломщики Пётр Федорович Федюшин и Евдокий Яковлевич Федюшин. Обязанности церковного старосты, до 1917 г. исполнял Галкин Никанор Михайлович, а с 1917 г. Сидельников Иван Трофимович.
В 1920-х гг. в Верхопенье был один зарегистрированный священник — Александр Карачевцев. Осенью 1929 г., Никольская и Успенская церкви были закрыты и превращены в зернохранилище. После крестьянского восстания в Ивнянском районе в том же году Александр Карачевцев был как малограмотный крестьянин раскулачен и выселен. В 1932 г. дом священника отдан под начальную школу. В 1937-1938 гг. начали разбирать Успенскую церковь — была разрушена колокольня, сняты купола, разобрана крыша. В здании размещался цех Верхопенской МТС. Никольская кладбищенская церковь была раскатана на бревна, из которых построен один из складов Ивнянского маслозавода.
Во время Великой Отечественной войны о. Александр (Карачевцев) вернулся в Верхопенье, службы проводились в его доме, на время возвращенном его хозяину (ныне на этом месте расположена аптека). В 1942 г. немецкие войска начали ломать стены здания Успенской церкви — кирпич использовали для ремонта шоссейной дороги Москва – Крым. В ходе боёв на Курской дуге Успенский храм подвергся сильным разрушениям — от здания фактически остались руины. После войны церковь была окончательно разобрана на кирпич, который был использован местными жителями для восстановления своих домов.
В 1999 г. в с. Верхопенье, в помещении бывшего Дома быта, был освящен молитвенный дом в честь Успенья Пресвятой Богородицы, первая служба состоялась на Воскресение Христово (Пасху). Настоятелем Успенского молитвенного дома, был назначен о. Сергий (Реутов), выпускник Белгородской духовной семинарии.
20 июля 2003 г. началось строительство храма. А 26 июля 2004 г., впервые, после долгих лет ожиданий над селом вознеслись золотые купола. Основное строительство было завершено к сентябрю 2004 г. 5 января 2005 г. из Воронежа были привезены церковные колокола. И уже 7 января 2005 г. над селом зазвучал радостный колокольный перезвон.
27 августа 2005 г. архиепископом Белгородским и Старооскольским Иоанном произведено освящение церкви в честь Успения Пресвятой Богородицы. В настоящее время в приход Успенской церкви помимо с. Верхопенье входят соседние сёла — с. Берёзовка, с. 1-я Новосёловка, х. Покровский. К приходу также приписан Казанский молитвенный дом с. Сырцево.
