Древнейший памятник храмовой архитектуры, Успенская церковь расположена вне кремля, на посаде, чуть в стороне от центра. Построена она была к 1553 году. Чудом сохранилась «порыдная», которую заключили с причтом и прихожанами деревянного предшественника Успенского храма ростовские мастера. В ней, в частности, говорится, «Се аз, Горяин Григорьев сын Царев, да аз, Третьяк Борисов сын Ростовка, порядилися есми на Белеозере церковь ставить Успения Пресвятыя Богородицы каменную. А церковь ставить, как в Кирилове монастыре церковь Успения Пресвятыя Богородицы, гладким делом, и в стене нам доспети место колоколам болшим и меншим, и часовню нам поставить на церкве. И взяти нам от того дела за стенщики и за мастерство девяносто рублев.»
Сохранилось предание, что в 1613 году Успенский храм подвергался разорению и поруганию от пояков, которые держали в нём лошадей и разводили огонь. Следами такого варварства остаются оттиск конской подковы на местной иконе Тихвинской Божией Матери, на правой руке, теперь, впрочем, заделанный краской и практически неразличимый, также в алтаре кусок обгоревшей балки, торчащей из стены под потолком. Дозорная книга 1617-1618 годов подробно описывает иконостас, который находился в храме в то время, «Церков Успение Пречистые Богородицы да придел Алексеи митрополит, другой предел вверху Вход во Иеросалим Господа нашего Исуса Христа о пяти верхах, каменная. А в церкве на тябле деисус, а в нём 12 образов на золоте, на другом тябле 20 образов, а на них писаны праздники; на тябле 18 образов, а на них писаны пророки; двери царьские и столпцы, и сени на золоте.» Первоначальный иконостас заменили в ХVIII веке новым, барочным, но при этом авторы последнего сработали очень бережно и умно, отказавшись от чрезмерной пышности, которая бы вступила в конфликт с простым и суровым «образом» древней церкви. Этот иконостас, в отличие от иконостаса Спасо-Преображенского собора относится к традиционному типу русских иконостасов. В иконостасе находилось 60 икон. Судя по отдельным расчищенным иконам, они созданы артелью местных мастеров, что в те годы писали иконы для иконостаса церкви Иоанна Лествичника в Кирилло-Белозёрском монастыре. Значительная часть старых икон, ровесниц Успенского храма, «перешла» в новый иконостас и дожила до новейшего времени. Увы, в 2004 году иконостас остался без уникальных царских врат, украденных злоумышленниками и так до сих пор не найденных. В 1784 году рядом с холодным Успенским храмом выросла тёплая Богоявленская церковь, выстроенная в несколько архаизированном стиле. На её колокольню ныне поднят замечательный колокол, долго стоявший на паперти Успенского храма.
