Часовня в честь Иоанна Устюжского была построена вместе с часовней Прокопия Устюжского в 1817-1820 году. Точно известно, что в 1497 году была поставлена деревянная часовня в честь Прокопия, вероятно тогда же появилась и часовня в честь Иоанна. В 1737 году при архимандрите Пахомии заканчивалось строительство каменной монастырской стены, так как Святыми воротами монастыря являлась церковь во имя иконы Владимирской Божией Матери, Владимирская надвратная, которая стояла чуть в глубине за часовнями, то обе часовни были снесены. В 1814 году архимандрит Пустынь решил восстановить часовни на старом месте и в 1817-1820 годах они были построены. Тогда же стены монастыря были перенесены и вход с часовнями Прокопия и Иоанна стал Святыми воротами монастыря.
