По храмозданной грамоте Архиепископа Великоустюжского Иосифа над могилой Преподобного Киприана Устюжского в 1711 году была построена небольшая церковь в честь Преполовения Пятидесятницы. По богатству декоративного убранства фасадов церковь Преполовения Пятидесятницы уступала другим устюжским храмам начала XVIII века. Пилястры в простенках между окнами и по углам были уравновешены 2 горизонтальными валиками вдоль всего фасада над и под окнами, дополнительно обрамленными вертикальными валиками с 2 сторон, и 3-м валиком по верху четверика под городчатым карнизом. При оформлении окон четверика впервые в устюжском зодчестве был применен новый тип декора, придававший нарядность,- наличники в виде прорисованных бровок. В середине XVIII века с западной стороны к церкви была пристроена каменная паперть, декоративное убранство к-рой в целом повторяло декор четверика. В 1809 году с северной стороны к храму пристроили 2 небольшие каменные палатки, одна из которых в 1848 г оду стала приделом во имя преподобного Киприана. С 1842 года с западной стороны к храму была пристроена трапезная, а к ней в 1845 году тесовая, с 1910 года кирпичная, паперть. К началу ХХ века в результате пристроек первоначально небольшой храм Преполовения увеличился в размерах в 3 раза.
В обители почитался Преподобный Киприан, мощи которого к 2004 году пребывают под спудом в храме Преполовения Пятидесятницы. В XIX веке над его захоронением поставили каменную гробницу с изображением святого на холсте и положили камень, один из тех валунов, которыми, по преданию, святой Киприан отмечал территорию монастыря. У ворот обители, на месте кончины блаженного Прокопия Устюжского, в XIV веке был установлен деревянный крест, в XVII веке замененный белокаменным. В 1707 году крест был обрамлен иконной рамой, ее клейма изображали Страсти Христовы, в 1737 году, в связи со строительством каменной ограды, его перенесли в трапезную Введенской церкви, в настоящее время находится в коллекции Великоустюжского музея-заповедника. В начале ХIХ века на месте кончины подвижника была построена каменная часовня. Находившаяся в Архангельском храме монастыря икона «Собор архангела Михаила» конца XIII века ныне в ГРМ.
