Церковь Сергия Радонежского с трапезной палатой была построена на территории Ивановского Малого или Горнего монастыря, входившего в состав Кирилло-Белозерского монастырского ансамбля. Ивановский монастырь по отношению к Успенскому изначально занимал подчиненное положение и лишь во второй половине ХVI века приобретает некоторую самостоятельность. Ряд исследователей считает, что церковь возведена на вклад Ивана Грозного и его сыновей. Впервые она упоминается в монастырской описи 1601 года, где сказано, что «в том же горнем монастыре церковь каменна о двух верхах во имя преподобного Сергия Радонежского теплая с трапезою».
1560 год, общепринятая дата постройки церкви, возникла на основании года освящения престола Дионисия Глушицкого, которому посвящен придел, антиминс хранится в фондах Кирилловского музея. К 1594 году относится повторное освящение престолов церкви и придела, связанное с надстройкой объемом храма яруса звона, который завершался рядом кокошников, восточному и западному фасадам по четыре, а по южному и северному по три кокошника. Церковь была увенчана двумя главами, над храмом и приделом.
В 1621-1бЗ5 годах в связи с ухудшением технического состояния памятника, особенно стен храма, были заложены арки звона, а звонница перенесена на пристроенную к трапезной северную паперть, а под восточную стену. В 1997 году, в год празднования 600-летия монастыря, часть монастырской территории была передана Вологодскому Епархиальному управлению. В 1998 году зарегистрирована Православная религиозная организация Кирилло-Белозерский мужской епархиальный монастырь.
В настоящее время храмы Иоанна Предтечи и Сергия Радонежского переданы действующему монастырю. В церкви Сергия Радонежского богослужения проходят летом.
