Уникальный памятник архитектуры первой трети XVI века. По предположению историков, церковь с трапезной построена на вклад великого князя Василия III в ознаменование рождения вымоленного в Кириллове и Ферапонтове монастырях наследника будущего царя Ивана IV.
О времени построения церкви сообщает резная надпись на белокаменной храмоздательной плите, на которой вырезано, «Лета 1530 почата бысть сиа церковь делати в имя пресвятыя Богородици честнаго еа Благовещениа с трапези при благоверном великом князе Василие Ивановиче всея Руси, при архиепископе ростовском Кириле, при игумене ферапонтовском Ферапонте. А съвершена бысть при сыне его при великом князе Иване Василевиче всея Руси. А свящеина же бысть при архиепископе Кириле при том же игумене Ферапонте лета 1531 ноября 21 на празник пречистые Богородици честнаго еа Введениа».
Церковь Благовещения, это самое раннее из сохранившихся на севере России из редкой разновидности зданий, являющихся одновременно и звонницей. Она завершена ярусом звона с пятью арочными пролетами и тремя рядами кокошников с барабаном над ним. В ярусе звонницы находится тайник и книгохранилище, где хранились рукописные монастырские книги. Стройный одноглавый храм разделен на три яруса, сама церковь занимает второй. Ее квадратный объем завершен сомкнутым сводом.
Наружный вид трапезной и церкви Благовещения прост, стены, расчлененные лопатками, прорезаны нишами окон с наличниками из тонких валиков. Массивная одностолпная трапезная палата и церковь поставлены по одной оси восток запад и подняты на высокий подклет. Трапезная обширная, квадратная в плане одностолпная палата с четырьмя крестовыми сводами. Интерьер трапезной самый ранний из сохранившихся в подлинном виде на Русском Севере в постройках подобного типа.
В трапезной и церкви сохранилась первоначальная внутристенная система воздуховодов, служившая для обогрева всего объема комплекса. Сохранились также узкие внутристенные лестницы, связывающие помещения всех уровней здания. В подклете трапезной палаты представлена редкостная образцовая по чистоте исполнения кирпичная кладка сводов.
