Согласно документальным данным, строительство холодной Дмитриевской церкви было начато в 1651 году. Однако ряд источников относит храм к началу XVIII века, клировые ведомости к 1711 году. Вероятно, в 1710 — 1711 годах севера к зданию была пристроена теплая придельная церковь, разобрана в 1750-х годах, а с северо-запада возведена колокольня.
Холодный храм Дмитрия Прилуцкого был одним из первых в каменном строительстве Вологды, возобновленном в середине XVII века после польско-литовского разорения и долгого, почти 80-летнего перерыва. Этот перерыв, очевидно, привел к оскудению собственных строительных кадров, и заказчики храма были вынуждены обратиться к широко известным тогда ярославским зодчим, каменных дел подмастерьям Борису Назарову и Панкрату Тимофееву. Действительно, архитектура здания носит явные черты школы, которой принадлежали его строители. Это характерный для ярославского зодчества двухэтажный, пятиглавый и четырехстолпный храм соборного типа, поставленный на традиционный подклет и по обыкновению лишенный трапезной. Его приземистый кубический объем, увенчанный пятью небольшими низкими главами с обыкновенными луковицеобразными куполами, усыпанными звездами, подчеркнуто строг.
Фасадный декор, как это свойственно ярославским памятникам середины XVII века, довольно лаконичен: лопатки на углах, окна, лишенные наличников, три большие закомары с каждой стороны и простая аркатура на барабанах. Однако традиционные обходные галереи здесь отсутствуют, их место занимает пристроенная в 1781 году с запада закрытая паперть с приделом во имя Святого Максима, ризницей и лестницей-всходом в центре.
Налево от холодной церкви небольшая колокольня.
Внутри холодная церковь Дмитрия Прилуцкого украшена настенной живописью, сюжеты которой, особенно на куполах и сводах, почти целиком повторяют фресковые композиции церкви Иоанна Предтечи в Рощенье. Роспись Дмитриевского храма, вероятно, выполнена в 1721 году, по другим источникам, в 1710 году. Во главе артели стенописцев, по-видимому, стоял один из знаменщиков, работавших в церкви Благовещения в Ярославле, Федор Игнатьев или же Федор Федоров. Стенопись холодной Дмитриевской церкви целиком выдержана в духе барокко, что более характерно для манеры Ф. Федорова.
Наиболее почитаемыми в холодном храме были две иконы Божией Матери, так называемые «Семигородная» и «Семистрельная». В Дмитриевской церкви находились также многие иконы, списанные с чудотворных, одна из которых, работы Преподобного Дионисия Глушицкого, находилась в Семигородной мужской пустыни, а другая в сельской приходской церкви Иоанна Богослова, на реке Тошне вологодского уезда. В 1831 году, во время холерной эпидемии, подлинники этих двух чудотворных икон были перенесены в Вологду и находились в Дмитриевской церкви. В том же году были устроены жителями и списки, копии, с этих икон, в память о прекращении эпидемии. Первая икона именуется Семигородной от одноименной волости, в которой была устроена Семигородная мужская пустынь. Вторая, Семистельной, от семи стрел, или мечей, изображенных на иконе и пронзающих скорбящее сердце Божией Матери.
В настоящее время церковь Дмитрия Прилуцкого на Наволоке полностью восстановлена. Освящение храма состоялось 13 июля 2001 года после бывшей накануне всенощной.
