Первая теплая церковь Дмитриевского прихода построена в 1710-1711 годах у северной стены церкви Димитрия Прилуцкого на Наволоке. Освящена она была во имя святого князя Феодора и его чад Давида и Константина, ярославских чудотворцев, что подтверждает факт строительства холодного Дмитриевского храма ярославскими мастерами. Предположительно в XVIII веке была возведена и колокольня. В 1750 году придел ярославских чудотворцев разобрали. Тогда же на средства купца А. А. Рыбникова построили отдельную теплую церковь. По некоторым данным, первоначально она именовалась Всехсвятской и только в 1836 году ее переосвятили в Успенскую на Наволоке.
Теплая церковь, освященная во имя Успения, представляет собой низкий прямоугольный в плане объем, сильно вытянутый в длину, типичный для северных зимних храмов. Здание сохранило свой первоначальный вид с двухъярусной главкой и двумя апсидами, образованными алтарями основного храма и придела. Декор фасадов состоит из простых пилястр и карнизов с зубчиками. С западной стороны к теплому храму примыкает барочная колокольня. Ее вертикальная композиция представлена четвериком, служащим папертью, двумя восьмериками, поставленными друг на друга, и главкой. Декор выполнен в виде спаренных плоских пилястр, зубчатых карнизов и наличников окон с бровками, характерными для первой трети XVIII века. Перспективный портал и крупные ширинки под арками звона восходят к более древним образцам древнерусского зодчества.
Храмы Димитрия Прилуцкого и Успения Божией Матери закрыты в период с 6 по 13 марта 1930 года. В мае-июле 1930 года представители Дмитриевской общины обращались в губернский и окружной административные отделы с просьбой вернуть храмы, мотивируя это тем, что изначально закрытие молитвенных зданий носило временный характер. Специальная комиссия, в состав которой входили представители горсовета, ОГПУ, окружного административного отдела, окружной прокуратуры, окружного финансового отдела, отклонила ходатайство, отметив что «церкви закрыты по желанию самих верующих и большинства рабочих организаций».
6 апреля того же 1930 года на заседании секретариата Вологодского горсовета было принято решение о разборке церковных оград и церквей, непригодных к использованию под культурные цели. Комиссия в составе представителей Городского коммунального административного отделов, Окрпрофсоюза, Техностроя, Губмузея нашла возможным из общего числа городских церквей признать надлежащим к слому и теплый храм Успения. К счастью, этот план не был реализован.
В 1930-е годы закрытые Дмитриевские храмы были переданы в ведение военного ведомства. Часть церковного имущества передана в фонды Вологодского краеведческого музея.
Постановлением Совета Министров РСФСР от 30 августа 1960 года Ансамбль Дмитриевских церквей, церковь Дмитрия Прилуцкого, холодная, и церковь Успения, теплая, отнесены к категории объектов культурного наследия федерального значения. В 1980-х годах проведена реставрациях храмов.
В конце 1990-х годов Успенская, а затем и Дмитриевская церкви возвращены верующим. В настоящее время храмы являются подворьем Спасо-Прилуцкого монастыря.
