В XVI—XVII веках на месте церкви находился женский монастырь. Большую каменную церковь на левом берегу реки Вологды начали сооружать в 1750 году на месте деревянной церкви с тем же названием. Изначально церковь строилась в качестве приходского храма двух богатых монастырских сел, Выпрягово и Коровничье. Строительство храма продолжалось вплоть до середины XIX века. С восточной стороны к нему пристроена высокая двухсветная холодная церковь, освященная в 1755 году.
В тридцатых годах XX века храм был закрыт, разграблен и погублен. Икона «Чудо о Флоре и Лавре» второй половины XVI века была передана в Вологодский музей-заповедник. В дальнейшем церковь использовалась под склад.
Ходили слухи о сектантах, использующих территорию храма для проведения различных ритуалов. Попытки реставрации начались частным лицом в конце XX века, что вызвало большие претензии со стороны игумена Спасо-Прилуцкого монастыря. И только спустя десятки лет было получено благословение на реставрационные работы. Однако дальше обмеров и составления эскизного проекта дело не пошло. Хотя неоднократно инициативная группа проводила субботники, убирали мусор, спиливали со стен и крыши разросшиеся деревья. Здание осталось без хозяина, лишилось многих архитектурных деталей, рухнула часть крыши трапезной.
Сегодня храм Святителя Николая находится в аварийном состоянии. Кровли практически нет, своды и стены стремительно разрушаются под воздействием влаги. Монахами Спасо-Прилуцкого монастыря, к которому сейчас он причислен, были установлены временные окна и двери и закрыт доступ в храм для посторонних. В 2016 году был проведен сбор средств на реставрационные работы.
