Церковь Покрова на Торгу построена на месте более древней церкви Иоакима и Анны. Постройка церкви Иоакима и Анны относится ко времени посещений Вологды царём Иваном Грозным. Его первое пребывание в Вологде зафиксировано в 1545 году. В 1549 году у Грозного рождается первенец — дочь Анна, и в честь этого события закладывается храм в Новодевичьем монастыре с посвящением Иоакиму и Анне. Вологодская деревянная церковь Иоакима и Анны в 1560-е годы становится домовым храмом при деревянном дворце Ивана Грозного. После пожара 1605 года церковь восстанавливается и именуется Иоакима и Анны у Государя на сенях, а в 1627 году — Иоакима и Анны на Старом государевом дворе. По архитектуре церковь начала — второй половины XVII века относилась к типу клетских храмов.
После пожара 1679 года церковь восстановлена уже с посвящением главного престола в честь Покрова Пресвятой Богородицы и приделом Иоакима и Анны. Теплая деревянная церковь, вероятно, перестроенная после еще одного пожара 1698 года, просуществовала до 1780-х годов. Староста Кирилл Поярков и прихожане получили у архиепископа Иринея разрешение на постройку каменного храма. Известно, что на время строительства деревянная церковь была передвинута без прекращения служб в ней. После окончания строительства каменной церкви прежняя была разобрана на дрова.
Известно, что церковь Покрова уже существовала в Вологде в конце XV века — в летописных источниках упоминается, что она сгорела в 1486 году. Но достоверных сведений о том, имела ли отношение упоминаемая церковь к церкви Покрова на Торгу, не обнаружено. Косвенным подтверждением тому, что Покровская церковь имеет более раннее происхождение, чем церковь Иоакима и Анны, является существование в начале XVII века Покровской улицы. На этой улице находился и Государев двор, и церковь Иоакима и Анны.
Каменный храм с главным престолом в честь Покрова Пресвятой Богородицы и приделами Макария Унженского и Иоакима и Анны построили в 1778-1780 году. С 1832 года храм стал летним, холодным, храмом Покровско-Казанского прихода, который образовался после объединения с Казанской церковью на Болоте.
В середине 1920-х годов церковь была закрыта и передана губархиву, несмотря на то, что она выполняла очень жесткие условия существования церквей, выдвинутые советской властью. Закрытие храма, в котором на тот момент находилось 2 приходские общины, Покрово-Казанская и Никольская Сенноплощадская, сопровождалось мощным протестом прихожан. Богослужения возобновили в 1992 году. В 1995 году при храме была открыта воскресная школа.
