Первая церковь в Судиславле- древнем городе, упоминаемом в летописях со второй половины XIV века, была деревянной. Каменный храм на её месте с отдельно стоящей колокольней возвели в 1758 году усердием прихожан. В храме было устроено три престола, главный в честь Преображения Господня и два боковых в честь Рождества Христова и во имя святителя Николая Чудотворца. В документах 1789 года рядом со Спасо-Преображенским храмом значится другая каменная Никольская церковь, по всей видимости, разобранная из-за ветхости в начале 20 века. Её изображение сохранилось на этюде Б.М. Кустодиева «Сумерки в Судиславле», ныне этюд хранится в Костромском государственном историко-архитектурном и художественном музее-заповеднике.
Важным событием в истории Спасо-Преображенского храма стало его посещение 15 мая 1837 года цесаревичем Александром Николаевичем, будущим Императором Александром Вторым, и воспитателем наследника поэтом В.А.Жуковским, совершавшими путешествие по России. В 1898 году при настоятеле протоиерее Иоанне Доброхотове по благословению епископа Костромского и Галичского Виссариона был установлен новый иконостас, изготовленный на средства прихода; реставрация древних икон для него, «равно как и исправление стенной живописи», были осуществлены «средствами благотворителя сего храма потомственного почётного гражданина Ивана Александровича Кокарева, пожертвовавшего на сей предмет 3000 рублей».
В начале XX века причт Спасо-Преображенского храма состоял из двух священников, диакона и псаломщиков. Прихожанами церкви были 1500 человек. Среди святынь храма местными жителями особо почитались древние иконы великомученицы Параскевы Пятницы и святителя Николая Чудотворца, образ Божией Матери «Всех скорбящих Радосте», икона «Плач Пресвятой Богородицы» и древний резной крест с частицами мощей святых угодников Божиих. К Преображенскому храму была приписана кладбищенская Успенская церковь, построенная в 1790 году.
В 1922-1928 годах настоятелем Спасо-Преображенского храма был священномученик иерей Василий Разумов, мужественный исповедник веры Христовой, расстрелянный в 1937 году. В конце 1928 года Преображенский храм был закрыт. Богослужения в нём возобновились после Великой Отечественной войны в 1945 году. В настоящее время Спасо-Преображенский храм является духовным центром Судиславского района, одной из главных достопримечательностей древнего Судиславля. С 1971 года настоятелем церкви служит протоиерей Иоанн Черногуз. К 250-летнему юбилею, ныне будет 255 лет, Спасо-Преображенского храма в нём были проведены ремонтно-реставрационные работы.
