Первая деревянная церковь, возведенная в 1562 году, была уничтожена пожаром 1680 года. Строительство нового начали 1681 году, по благословению Патриарха Иоакима. Поскольку размеры нового храма были значительно больше предыдущего, под его строительство отвели место и находящегося рядом деревянного Храма во имя Николая Чудотворца, сгоревшего в том же пожаре 1680 года. Строительство храма было закончено в 1687 году, и 21 декабря того же года новопостроенный храм был освещен настоятелем Ипатьевского монастыря архимандритом Феодосием.
В XVIII веке храм перестраивают — возводят два новых придела, один во имя Николая Чудотворца, второй во имя Феодоровской иконы Божией Матери. Возведение каменной ограды вокруг церковного кладбища с тремя воротами заканчивают к 1811 году.
В начале XX века храм вновь перестраивают, два старых придела разбирают, а на их месте возводят новую теплую трапезную с двумя новыми приделами. Работами по переустройству храма руководит инженер И. В. Брюханов. Работы были закончены в 1903 году.
Богослужения в храме продолжаются до 1949 года, после чего храм был закрыт, в нём начинаются реставрационные работы, проводимые Костромской специальной научно-реставрационной производственной мастерской, которые были закончены только к 1960 году, после чего в храме размещена экспозиция Костромского историко-архитектурного музея. В 1970 годах архитектор К. Г. Тороп провела реставрацию ограды с воротами. Впоследствии, пока музей в Ипатьевском монастыре занимал всю его территорию, в храме располагалась община Ипатьевского монастыря. В 2005 году храм полностью передали епархии.
Храм увенчан пятью главками. С запада к церкви примыкает трапезная, к ней — шатровая колокольня. Сам храм похож на Троицкий собор в Ипатьевском монастыре, который находится рядом с ним. Например, главки храма, которые немного приплюснутые. Они перекликаются с куполами Троицкого собора. Главная достопримечательность церкви Иоанна Богослова — росписи, сделанные внутри храма и занимающие всё его пространство. Храм расписывали жители Ипатьевской слободы. Имена художников перечислены на клейме, сохранившемся на северной стене храма.
