Впервые Благовещенская церковь в «Микитской (Никитской) улице» на посаде за рекой Болховкой упоминается в Писцовой книге писца Никиты Ивановича Беклемишева и подьячего Осипа Трофимова (1624–1625 гг.): «…церковь Благовещенье Пресвятые Богородицы, да придел мученика Христова Никиты деревян клечет, а в нем образы и книги и колокола и всякое церковное строение попа Степана…» При церкви было кладбище, дворы попов и 3 двора бобылей. 21 сентября 1661 г. «судом Божиим» Благовещенская церковь сгорела, но в том же году митрополитом Сарским и Подонским Питиримом была выдана благословенная грамота на сооружение нового храма.
В 1730 г. (по другим данным – 1740 г.) вместо деревянного выстроили холодный каменный храм в то же имя с теплым Никитским приделом в трапезной (справа). В 1760 г. в трапезе устроили теплый придел (слева) во имя мучеников Св. Кирика и Иулитты. В 1880 г. снесли старую трапезную, вместо которой построили новую, более просторную.
Церковь была закрыта в 30-е годы XX в. Завершение храма и колокольню разобрали уже после Великой Отечественной войны. Под слоем обвалившейся штукатурки на древнейшей части храма видны следы стесанных, вероятно в 1880 г., красивых оконных наличников 2-й четверти XVIII в. Несмотря на то, что основной объем церкви сохранился, ее состояние в настоящее время внушает опасение.
Проект реставрации Благовещенского (Никитского) храма Болхова, единственного в Орловской епархии, посвященного этому двунадесятому церковному празднику, разработан весной 2015 года в Болховском благочинии. По благословению Высокопреосвященнейшего митрополита Орловского и Болховского Антония в первую очередь предполагается восстановление утраченной храмовой колокольни. В настоящее время над её фундаментом проложена асфальтовая дорога, которой исторически не было.