До революции 1917 года храм был известен как Успенская церковь «за верхом». Храм украшали синие главы.
В первый раз церковь упоминается в описи 1685 года и значится деревянной с шестью колоколами в Ямской слободе. С 1754 года начата строением каменная и, как видно из надписи на горнем месте главного престола, освящена 4 мая 1762 года. Алтарь расписан в 1783 году. Приделы во имя Николая Чудотворца и пророка Аввакума перестроены — первый в 1836 году, а второй — в 1844 году. Колокольня в 3 яруса построена в 1799 году.
Вот дореволюционное описание: «Храм пятиглавый, 4 главы на углах церкви, на трех сторонах вехи выдались полукругом, в каждом полукружии изображена храмовая икона — (Успения, св. Николая и пророка Аввакума). Главы луковичнообразные; пятая глава более других и посажена на двойном трибуне, который имеет вид восьмигранника с ликом святого на каждой грани. Колокольня скомпонована четырехугольной, с преобладанием четырехугольных и угловатых форм во всем корпусе. На втором ярусе с каждой стороны поставлено по портику, сильно выдающемуся вперед, а в образовавшихся от этого глубоких углах поставлено по тосканской колонне. В третьем ярусе… колонны; они искусно связаны вырезом кровли».
Краеведы отмечали, что храм внутри благолепен, расписан хорошей живописью и имеет богатые иконостасы. Из икон почитались две: Святого пророка Аввакума, на которой был повешен привесок в виде сердца с надписью «сие сердце принесено в дар за исцеление»; к этой иконе прибегали многие летом с младенцами и молились об исцелении от «младенческой болезни». В пристройке к храму помещалась церковноприходская школа на 50 учеников.
Храм был закрыт в 1936 году и переоборудован в швейные мастерские. В период Великой Отечественной войны, во время отступления Советской армии, они были сожжены.
В 1960 году храм был признан памятником архитектуры и градостроительства республиканского значения (постановление СМ РСФСР №1327 от 30 августа 1960 г.), а в 1968 году отреставрирован, в нем разместились Калужские научно-производственные реставрационные мастерские.
25 ноября 1998 г. Успенский храм был передан Калужской епархии (распоряжение Минкультуры и Минимущества РФ № 173/1368-р от 20 октября 1998 г). За годы советской власти здание сильно пострадало: все пять глав были снесены, что буквально изуродовало храм; было перестроено внутреннее помещение. Первым этапом восстановительных работ стала разборка внутренних перегородок и очистка здания.
В настоящее время в храме действуют два боковых придела (св. Николая Чудотворца и прп. Серафима Саровского чудотворца). Идет восстановление колокольни, отстроены пять глав центрального купола, продолжается внешняя отделка.
