Наиболее ранние упоминания о женском Воскресенском монастыре в Муроме относятся к 1566 году. Какие в то время в нем существовали церкви, нам неизвестно. Достоверное их описание впервые было сделано только в начале XVII века, «За ручьем на горе Воскресенский девичий монастырь, а в нем две церкви шатровых. Воскресения Господня деревянная на подклети, о трех верхах шатровых, с двумя приделами, святителя Николая Чудотворца и собора Архистратига Михаила. Вторая церковь деревянная теплая во имя Введения Божией Матери». Опись Бориса Бартенева 1637 года.
Каменным монастырский собор стал только в середине XVII века. В 1655-1658 годы на средства купца Семена Федоровича Черкасова в обители, располагавшейся на высоком берегу Оки, в Кожевенной слободе, возвели Георгиевскую церковь, она не сохранилась до нашего времени, собор во имя Воскресения Господня и храм Введения Пресвятой Богородицы с колокольней. Последние две церкви построили на месте более древних деревянных. Своим обликом Воскресенская церковь напоминает соборы других монастырей Мурома, Троицкого, возведённого немного раньше, в 1642 году и Благовещенского, несколько более позднего, 1664 года. По композиции собор Воскресенского монастыря представляет собой пятиглавый храм с высоким кубом в основании. С западной стороны к нему примыкает трапезная с двускатным перекрытием. Кроме того, с северной и западной сторон его охватывает крытая галерея-гульбище с крыльцами, увенчанными четырехгранными шатрами.
Судить о первоначальном декоративном убранстве собора сейчас не представляется возможным, так как в 1792 году он пострадал от пожара, а в конце XIX века его оштукатурили, т.е. покрыли древнюю кладку толстым слоем цементного раствора. На рубеже столетий в соборе выполнили новые росписи. В это же время он получил четырехскатное перекрытие, окончательно исказившее его облик. Оно уничтожило очарование от ставшей традиционной в Муроме «горки» из двух рядов чередовавшихся больших и малых кокошников сложного профиля, дополненных небольшими кокошничками в основании барабанов. Кроме этого, барабаны с главками, очертания которых напоминают соборы ранее упомянутых монастырей, плохо согласуются с позднейшим перекрытием и создают впечатление «чужеродности». Следует отметить, что столь ярко выраженная разница в размерах кокошников верхнего и нижнего ряда, является отличительной особенностью именно этого храма. В убранстве соборов других муромских монастырей она отсутствует.
После упразднения монастыря в 1764 году собор стал приходской церковью и оставался ею вплоть до 1929 года, т.е. до самого закрытия. Немного погодя в нем устроили спортзал для секции бокса. К 1990-м годам, когда обитель вернули церкви, этот уникальный храм, по своей красоте некогда стоявший в одном ряду с соборами Троицкого и Благовещенского монастырей, но во многом сильно отличавшийся от них, находился в плачевном состоянии. В ходе работ, проведенных в 2007-2010 годах, его привели в порядок, но, к сожалению, изначальный облик собора, форма перекрытия, элементы декора, так и не был восстановлен.