С какого времени существовал в Арзамасе Рождественский приход, неизвестно. Есть сведения, что еще в начале XVII века в нижней части города, возле речки Шамки стоял двухпрестольный храм в честь Рождества Христова. Один престол его был одноименный названию, второй посвящен Собору Пресвятой Богородицы. Теснота помещения побудила на месте прежнего соорудить новый храм, что и было сделано в 1846-1850 годах.
Своим появлением храм обязан арзамасскому купцу Александру Михайловичу Заяшникову. Будучи в начале своей жизни бедным мещанином, он разбогател на откупных операциях и нажил миллионное состояние. Младшая дочь купца, Евдокия, получила от отца приданое в 50 тысяч рублей. Дело оставалось за малым, найти жениха. Однако 25 августа 1845 года она внезапно умерла, и скорбящий отец по совету своего духовного наставника, настоятеля Рождественской церкви отца Дмитрия Раевского, решил всю сумму приданого истратить на постройку храма. Обет был дан, заказан план церкви у архитектора К.А. Тона, автора Храма Христа Спасителя в Москве, но видеть его исполнение Александру Михайловичу не пришлось. 4 ноября 1846 года он умер и строительство перешло под ведение его жены и зятя, дворянина Николая Яковлевича Стобеуса.
Вскоре церковь Рождества Христова была построена. Над иконостасом храма трудился известный строительством Арзамасского Воскресенского собора архитектор Михаил Петрович Коринфский Веренцов, который руководил мастерской позолотчиков, резчиков и т.п. Кроме главного, храм получил еще два престола правый в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и левый в честь святителя Николая Чудотворца. Освящение храма состоялось 1 октября 1850 года. Церковь в честь Рождества Христова считалась венцом храмостроительства «золотого века» Арзамаса.
В 1939 году церковь была закрыта. 7 апреля 1940 года Арзамасский горсовет постановил закрытый храм Рождества Христова передать хлебобулочному комбинату под механизированную пекарню. В 1981 году здание было передано Горьковской специальной научно-производственной мастерской. Специалисты начали работу по его реставрации, которая была продолжена в 2002 году по инициативе настоятельницы Серафимо-Дивеевского монастыря игумении Сергии. В этом же году здесь было устроено одно из трех подворий обители.
15 августа 2010 года правящим архиереем Нижегородской епархии архиепископом Георгием в подворье Свято-Троицкого Серафимо-Дивеевского монастыря в Арзамасе был совершен великий чин освящения храма в честь Рождества Христова. 25 сентября владыка Георгий совершил чин освящения придела в честь Благовещения Пресвятой Богородицы. Третий, последний придел храма был освящен 17 января 2011 года в честь святителя Николая и в честь преподобномученицы Евдокии.
