Алексеевская церковь строилась в комплексе Благовещенского монастыря в 1821-1834 годах. Первоначальный проект нового храма был разработан архитектором И.И.Межецким, а впоследствии доработан архитектором А.Л. Леером.
Просторное здание с четырьмя колонными портиками, расположенными по сторонам света, высокой центральной главой с куполом и малыми боковыми главами по углам вполне соответствовало основным канонам классицизма. Площадь перед церковью была ограждена каменной стеной с двумя угловыми башнями. Освящение храма состоялось в сентябре 1834 года. В 1882-1883 годах, в Алексеевской храме на средства известных нижегородских купцов и благотворителей братьев Ивана и Митрофана Рукавишниковых были устроены два дополнительных придела. Впоследствии в них были погребены известные нижегородские подвижники и просветители, которые пребывали на покое в Благовещенской обители Нижнего Новгорода. Могилы были украшены бронзовыми позолоченными оградами изящного рисунка, над склепами были установлены белые мраморные плиты с высеченными на них эпитафиями.
В 1919 году Алексеевский храм, как и сам Благовещенский монастырь, был закрыт и вместе с другими монастырскими церквями и постройками передан в ведение 17-й Стрелковой дивизии. В 1948 году в здании Алексеевской церкви разместился планетарий. При этом были снесены малые главы, понижен центральный световой барабан и уничтожена восточная часть стены с башнями и въездными воротами.
Второе рождение Алексеевской церкви началось в начале ХХI века, когда осенью 2004 года было принято решение о восстановлении и возрождении Алексеевского храма Благовещенского монастыря в рамках программы «Ильинская Слобода». После трехлетних реставрационных работ Алексеевская церковь была восстановлена.