Церковь Успения Божией Матери входит в состав Центрального Архиерейского подворья наряду с Вознесенским и Сергиевским храмами. Является единственным в истории каменного зодчества храмовым зданием XVII века с покрытием главного объёма в виде крещатой бочки в четыре лица. Объект культурного наследия федерального значения.
На месте каменного Успенского храма ранее находился монастырь, упоминаемый в грамоте царя Василия Ивановича Шуйского в 1606 году. В монастыре была деревянная церковь в честь Успения Божией Матери, но в сотной грамоте 1621 года церковь упоминается как приходская.
Каменный Успенский храм был построен купцом Афанасием Фирсовичем Олисовым. Строительство завершено в 1672 году. В 1715 году церковь пострадала от пожара и была восстановлена.
В 1934 году храм был предан поруганию, трапезная и колокольня были уничтожены. Изначально его планировалось взорвать в связи со строительством нового жилого квартала, однако, благодаря вмешательству архитектора В.В. Воронкова, о чём он впоследствии напишет в своих мемуарах, этого чудом удалось избежать. Первоначальный вид основной части Успенской церкви был восстановлен только при реставрационных работах 1965—1967 годов, хотя проект руководителя работ Святослава Агафонова предусматривал также реконструкцию трапезной и колокольни. В 2003 году совершён чин великого освящения Престола.
Церковь отреставрирована в 2004 году в рамках проекта, Ильинская слобода, став первым воссозданным храмом в этом проекте. Были восстановлены трапезная и колокольня. 15 марта 2004 года бригадой иконописцев под руководством А.В. Анциферова начались работы по росписи храма, а также реставрации алтаря и выполнению иконостаса. 12 июня были освящены колокола и кресты, масса самого большого колокола 1600 кг. 28 июля церковь включена в состав архиерейского подворья.
29 июля 2004 года епископ Нижегородский и Арзамасский Георгий совершил Великий чин освящения храма. В декабре 2005 года перед храмом впервые была установлена рождественская ёлка.
14 октября 2011 года состоялось освящение четырёх мозаичных икон Спаса Нерукотворного, святого благоверного князя Георгия Всеволодовича, преподобного Сергия Радонежского и Архистратига Михаила. Иконы изготовлены в иконописной мастерской Ковчег. Работа над каждым образом заняла около двух месяцев, все четыре образа были размещены на внешней стороне стены Успенской церкви.
