Первая церковь на этом месте была воздвигнута по указанию новгородского князя Мстислава Владимировича в 1103 году. Храм был построен в честь рождения первенца Мстислава Всеволода, в крещении Гавриила, одна из двух главных фигур Благовещения — Архангел Гавриил. Храм являлся второй каменной постройкой в городе после Софийского собора.
Вероятным строителем храма был мастер Пётр, построивший в Новгороде такие известные храмы как Николо-дворищенский собор, собор Георгия Победоносца в Юрьевом монастыре, собор Рождества Богородицы в Антониевом монастыре и многие другие.
В 1342-1343 годах на месте разобранного храма XII века по заказу митрополита Новгородского Василия строится новый храм, просуществовший до 1941 года Церковь представляла собой большой шестистолпный трёхапсидный храм с примыкающей к нему лестничной башней и была типичным образцом новгородского храмостроительства XIV века. Фасады церкви имели, по-видимому, трёхлопастные завершения. Свод и купол храма рухнули ещё в древности и были заменены деревянными перекрытиями. Церковь существенно пострадала во время шведской оккупации Новгорода в 1611-1617 годах.
В 1797 году обветшавший храм капитально перестраивался, большая часть сводов, арок и барабан были разобраны. В 1806 году к западной стене церкви пристроена паперть с небольшой каменной колокольней и приделом Сретения. Пол в церкви был деревянный, дощатый. В 1882 году паперть и колокольня перестраивались.
Храм оставался действующим вплоть до 1930 года, после закрытия не использовался. Во время Великой Отечественной войны церковь оказалась под немецким артобстрелом и была почти полностью разрушена.
Руины древнего храма в ходе масштабной реставрации, начавшейся в 2016 году, были законсервированы, а в апреле 2019 года открыты для посещения.
