Возведение храма началось летом 1881 года. Согласно предписанию строительного комитета церковным старостой Николаем Тюменевым для присмотра за строительством был приглашен опытный губернский архитектор Иоасаф Яровицкий. По прошествии строительного сезона, зимой 1882 года, он просит строительное отделение рассмотреть изменения и утвердить новый составленный им проект. При этом он сам отмечает, что эти изменения незначительны. Так, он находит лишним второе крыльцо с западной стороны, поскольку на том месте существуют могилы и его устройство в принципе невозможно. Для сохранения тепла сужены окна и понижены на полтора аршина своды при сохранении общей высоты стены. Изменено оформление западного фасада, а вместо тяжёлого каменного парапета на всей церкви предложен кованый из железа. Архитектор Яровицкий также отметил, что при осмотре сохранённых от старой церкви стен в натуре они оказались значительно массивнее, «и потому удлинение их, согласно замечаниям Строительного Отделения, сделанных при утверждении первоначального проекта, оказывается излишними». Губернские специалисты и на этот раз не стали возражать против изменений, так как они не затрагивали фасад здания, и решили «утвердить проект и препроводить его для руководства при построении».
Освящение перестроенного Георгиевского храма на городском кладбище было важным событием в жизни города. По приглашению церковного старосты Николая Тюменева накануне вечером 14 декабря 1885 года в Рыбинск прибыл Высокопреосвященнейший Ионафан Руднев, архиепископ Ярославский и Ростовский, который с частью свиты остановился на ночлег в доме у приглашавшего. Утром 15 декабря состоялось торжественное освящение полным архиерейским чином перестроенного храма в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и Святого великомученика Георгия Победоносца. По окончании освящения была совершена Божественная Литургия, где архиепископу Ионафану сослужили настоятель Югского монастыря архимандрит Поликарп, ректор Ярославской семинарии протоиерей Н. Тихвинский, ключарь Ярославского кафедрального собора протоиерей М. Дубровский. Настоятель Спасо-Преображенского собора города Рыбинска протоиерей Иосиф Ширяев произнёс на Литургии приличное празднеству слово. ЯЕВ, поместив репортаж о событии, писали, «Церковь эта устроена из прежней Георгиевской церкви с увеличением её размеров во все стороны. Ничего в нём не осталось не обновлённым, ничего не опущено из виду, что требовалось вновь соорудить. Даже для старообрядцев есть в этом храме святыня, это ряд древних фамильных икон ,в богатых серебро позлащенных окладах, из дому Тюменева, расположенных в нижнем ярусе горящего золотом иконостаса».
Здание бывшей церкви передавалось для использования под общежитие учащихся и под склад продуктов для обслуживания рабочих железнодорожников. В 1949 году помещения бывшего храма были отданы под размещение дел филиала Государственного архива Ярославской области, который и занимал его до 1983 года, когда под архивохранилище было приспособлено здание бывшего городского собора.
Пустующее здание 16 мая 1991 года было передано в пользование церковной общине Вознесенско-Георгиевского прихода, силами которого здесь начались ремонтно-восстановительные работы. В последующие годы был выполнен большой объём строительно-реставрационных работ по замене окон, кровле, капитальному ремонту и окраске стен здания, восстановлению интерьеров. Реставраторами была вскрыта и восстановлена масляная роспись храма с живописными клеймами и оригинальной декоративной отделкой 19 века, установлен новый четырёхъярусный иконостас, выполненный в традициях древнерусского тяблового иконостаса. Возрождённый Георгиевский храм был освящён полным архиерейским чином 8 июня 2002 года архиепископом Ярославским и Ростовским Михеем. С этого времени в храме совершаются ежедневные богослужения, и он открыт для молящихся.
