Храм был устроен в академическом зале, где прежде происходили публичные испытания, и освящен 12 февраля 1870 года. Первоначальный академический храм был очень невелик и алтарем обращен был на юг, что несогласно с 91 правилом святителя Василия Великого, по которому «все зрим к востоку во время молитв» и «чрез сие ищем древнего отечества рая, который насадил Бог в Едеме на востоке».
Между тем и в Московской академии начали появляться ректора в сане епископа. Академическое богослужение становилось торжественнее. Скоро стала ощущаться нужда в расширении академического храма. Храм и был более нежели вдвое расширен в 1892 году, когда ректором был архимандрит Антоний, причем алтарь был обращен уже на восток. В новом виде храм был освящен 20 сентября 1892 года, за несколько дней до празднования 500-летия со дня блаженной кончины преподобного Сергия.
Но и в новом своем перестроенном виде храм простоял почти ровно столько же, сколько первоначальный храм А.В. Горского. Храм был низок и темен, не имел никаких архитектурных достоинств. Поэтому летом 1913 года над храмом был устроен новый железобетонный свод, благодаря чему храм стал вдвое выше, нежели был прежде. С 16 ноября 1913 года началось совершение богослужения в перестроенном храме, но храму не доставало того, что составляет красоту православного храма, соответствующего новой высоте храма иконостаса и стенной росписи. Ведь по слову святых отцов Седьмого Вселенского Собора, церковное благолепие, состоящее из живописных изображений, «служит нам к уверению истинного, а не воображаемого воплощения Бога Слова и к подобной пользе», потому что взирающие на священные изображения «подвизаемы бывают воспоминати и любити первообразных». Придать академическому храму вид настоящего православного храма было особенно благовременно в виду приближавшегося дня 100-летнего юбилея академии, который предполагалось праздновать торжественно. Но недостаток средств и даже полное их отсутствие тормозили дело. Еще при начале перестройки свода стали поэтому обращаться к различным частным благотворителям, а затем решено было обратиться и ко всем бывшим питомцам академии с просьбою сделать посильное пожертвование на академический храм ко дню 100-летнего юбилея академии. Еще прот. А.В. Горский, устроив храм, обращался к близким академии лицам с просьбою о содействии благоукрашению академического храма. Дары этих старых питомцев академии еще и теперь украшают академический храм.
В начале 1914 года было разослано не менее тысячи нижеследующих воззваний, «В наступившем 1914 году Московская духовная академия будет праздновать свой 100-летний юбилей. Одна из самых насущных академических нужд ко времени этого юбилея, приведение в приличный вид академического храма. Перестроенный в прошлом году храм весьма нуждается в утвари, нет еще соответствующего новой высоте храма иконостаса, совсем обветшала ризница. А между тем нигде в академии так не живет память об ее бывших учениках, как в академическом храме, где поминаются все в академии учившие и учившиеся, начальствовавшие и служившие. Это обстоятельство и дает нам смелость обратиться ко всем близким академии лицам с просьбою вспомнить ко дню академического юбилея академический храм и присылкой посильного пожертвования посодействовать тому, чтобы ко дню юбилея родной академии можно было храму придать вид, сколько-нибудь достойный высшей церковной школы».
Не до всех, конечно, питомцев академии достигло это воззвание, потому что мать-академия не о всех своих детях знает, где они живут и где трудятся. Тем не менее приток пожертвований начался немедленно. От лица академии приносим глубокую благодарность всем жертвователям и земно кланяемся от себя лично мы, настоящие представители столетней академии.
Немедленно по окончании учебных занятий в июне 1914 года приступили к росписи свода и стен академического храма. Роспись же алтаря взял на себя архитектор храма Сергей Семенович Макаров. Свод и стены храма расписывал петроградский художник Н.А. Протопопов, который прежде поступления в академию художеств окончил со степенью кандидата богословия Казанскую духовную академию. Храм расписан в новом киевском, преимущественно васнецовском, стиле, и многие сюжеты взяты из Владимирского Киевского собора. По верху свода написаны Васнецовские картины, «Бог Слово», «Распятие» и «Бог Саваоф». Сзади, на хорах, васнецовский же «Страшный Суд». По бокам свода васнецовское «Преддверие рая», а в четырех углах евангелисты со своими символами. Купол расписан византийским орнаментом вместе с символическими изображениями дней творения, а в самом верху «Спаситель с Евангелием». На большом окне над иконостасом три Ангела. Стены сплошь заняты крупными изображениями святых древних и русских. Благодаря умению и таланту художника храмовая роспись отличается единством и производит весьма сильное впечатление. В алтаре на потолке написан «Покров Пресвятой Богородицы», на передней стене «Таинство Евхаристии», а по сторонам «Рождество Христово», «Положение во гроб» и изображения святого апостола Иакова, святителей Иоанна Златоуста, Василия Великого, Григория Двоеслова и других.
Иконостас в храме теперь в три яруса. В верхнем ярусе над царскими вратами икона «Покрова Богородицы». Эта икона во время некоторых богослужений спускается на амвон.