Церковь Благовещения Пресвятой Богородицы с невысокой трапезной была выстроена в 1748 году на месте, где за три года до этого сгорела деревянная церковь во имя Казанской иконы Божией Матери. Новый, теплый каменный храм помогли возвести московские купцы Щелягины. Мозаичный пол храма выполнен в конце 19 века на средства прихожан, большинство которых работало на Переславской мануфактуре Кузнецова. На внутренних стенах и сводах сохранились росписи. Их обнаружили при реставрации церкви в 1999 году под слоем извести, расчистили, укрепили и восстановили художники-реставраторы из Санкт-Петербурга. Конусовидный купол Благовещенской церкви, как и купол Петропавловской церкви, построенной в это же время, вытянут кверху и несет высокий узкий барабан, увенчанный маленькой главкой. По углам четверика поставлены барабаны чуть меньшего размера, с такими же главками.
В 1900 году к основному объему была пристроена придельная церковь Сретения Господня. Причиной строительства придела послужила теснота небольшого помещения самого храма для собирающихся богомольцев, так как жители Переславля «во множестве стали посещать Никольский монастырь, несмотря на его местоположение, на болоте, невзирая на размытые дороги осенью и снежные заносы зимой». В этом же году на средства благотворителей с южной стороны Благовещенского храма была пристроена двухэтажная ризница. В 1902 году была освящена новая придельная церковь во имя Всех Святых, выстроен двухэтажный каменный келейный корпус, примыкавший к храму.
Благовещенская церковь бала закрыта в 1930-х годах. Венчания сломаны, а само помещение бывшей церкви переоборудовали под жилье. После возвращения монастыря Русской Православной Церкви в Благовещенском храме был произведен полномасштабный ремонт. На средства благотворителя обители Виктора Ивановича Тырышкина в Благовещенской церкви устроили вызолоченный четырехрядный иконостас, украшенный резьбой. Иконы для иконостаса писали выпускники иконописной школы при Троице-Сергиевой лавре. В храме ныне покоятся мощи переславского святого преподобного Корнилия Молчальника, а также находится торжественно переданный монастырю 12 июня 2010 года из Переславского музея, Корсунский крест.
