Предание об основании монастыря содержится в Житии Авраамия Ростовского. Согласно преданию, на этом месте некогда стоял каменный идол Велеса, которому поклонялись древние жители этих мест. Он был разрушен благодаря апостолу Иоанну Богослову, который явился сюда после молитвы отшельника Авраамия и дал ему жезл, которым и был сокрушён идол. На месте поверженной языческой святыни отшельник построил храм и основал монастырь. В исторической науке вопрос о времени и обстоятельствах основания монастыря считается спорным. Евгений Голубинский и Арсений Кадлубовский отказывались считать Авраамия основателем обители, которая впервые упоминается в Лаврентьевской летописи в 1261 году и рассматривают его как церковного деятеля XIV века, а временем написания первоначальной редакции жития большинство учёных признаёт XV век.
Жезл Авраамия долгое время хранился в монастыре. Перед походом на Казань, царь Иоанн Грозный совершил паломничество в монастырь и взял отсюда жезл Авраамия. После взятия Казани царь в 1553-1555 годах построил в монастыре собор во имя Богоявления Господня, один из наиболее ранних памятников обетного строительства, предпринятого Иоанном IV после взятия Казани в 1552 году, также один из первых многопрестольных храмов средины XVI века, в которых программа посвящений получает выражение в устройстве придельных церквей. В Смутное время монастырь был разграблен поляками. В середине XVII века при архимандрите Ионе возведены каменные Введенская и надвратная Никольская церкви. В 1914 году на территорию обители были временно переведены Евфросиниев Полоцкий женский монастырь, Витебское епархиальное училище. Насельники же переселились в ростовский Спасо-Яковлевский монастырь. В середине XVIII века, после канонизации Димитрия Ростовского, более заметным стал Спасо-Яковлевский монастырь. Выстроенный на окраине Авраамиев отошёл на второй план, хотя его по-прежнему навещали члены царской семьи, бывали также Иоанн Кронштадтский и патриарх Тихон.
В 1923 году в монастыре верующие окрестных слобод организовали религиозную общину, первым настоятелем которой, стал архимандрит Неофит Коробов. 3 марта 1926 года здания монастыря были официально переданы Ростовскому музею доевностей, однако община продолжала существовать до 16 июля 1929 года, когда постановлением Президиума ВЦИК она была ликвидирована. После её закрытия духовенство, поддерживающее членов общины, перешло служить в Успенский собор Ростова. В 1930 году начали разрушать стены монастыря. В Богоявленском соборе разместили зерносклад, в Никольской церкви воинскую часть, жильё, в Введенской детский сад, затем санаторий и наконец вытрезвитель. К концу XX века все постройки требовали срочного ремонта, особенно Богоявленский собор, находившийся в аварийном состоянии.
В 1990-х годах обитель возрождена. В 1993 году в монастыре было учреждено подворье храма Нерукотворного образа Спасителя московского Андроникова монастыря, преобразованное в 1994 году в Патриаршее подворье. Обязанности настоятеля подворья исполнял настоятель храма Нерукотворного образа протоиерей Вячеслав Савиных. В 2004 году по благословению Священного синода Русской православной церкви патриаршее подворье было преобразовано в Авраамиев Богоявленский женский монастырь Ярославской епархии. Богоявленский собор находится в аварийном состоянии. Хотя идут реставрационные работы, но их качество вызывает большие претензии у градозащитников и органов охраны памятников. Элементы и конструкции, возводимые взамен утраченных, не соответствуют историческому облику. В 2015 году при проведении работ произошло обрушение сводов паперти. В марте 2016 года Авраамиев монастырь попал в цикл передач, Наступление на наследие, об неудовлетворительном состоянии памятников истории и архитектуры в городах России.
