Впервые храм упоминается в XVIII веке, когда в 1773 году на месте кладбищенской часовни началось строительство новой каменной церкви — были построены холодный храм в честь Иоанна Предтечи, освящённый 29 мая (9 июня) 1787 года и тёплый придел в честь Николая Чудотворца, освящённый 2 (13) декабря 1792 года. Построенная церковь была небольшой — 9,5 сажени длины и 3,5 сажени ширины, причём большая часть площади была занята холодным храмом. Колокольня была маленькой и невысокой. Храм был также довольно беден и не располагал приличной утварью.
Новый храм приписали к Благовещенскому собору, и поэтому богослужения в нём вплоть до 1835 года проводились соборным причтом. Здесь также вели богослужения священники из других храмов Кунгура. Поскольку в силу тесноты храма для молящихся места не хватало, в 1867 года предполагалось начать перестройку храма с устройством двух приделов, но из-за бедности церкви и немногочисленности прихода было решено церковь отдать Кунгурскому женскому монастырю, а приход приписать к Тихвинской церкви. Из-за этого перестройка храма была приостановлена. Впрочем, в 1872 года приход Предтеченской церкви был всё же оставлен.
9 (21) мая 1886 года была заложена новая часовня в честь иконы Божией Матери и мученика Христофора с восточной стороны храма. В 1889 года на пожертвования купца А. П. Чулошникова храм был расписан живописью. В 1892 г. началась масштабная перестройка храма под руководством пермского архитектора А. Б. Турчевича.
27 апреля (9 мая) 1894 годы в Иоанно-Предтеченском приделе состоялась последняя Литургия, а 22 мая (3 июня) 1894 г. на месте снесённого Предтеченского придела были заложены новые приделы.
После Октябрьской Революции 1917 года жизнь храма постепенно замирала, и 9 января 1931 года он был закрыт. Его помещения использовались для кузнечно-прессового и сварочного участков, много лет принадлежали близлежащей колонии. При этом были полностью переделаны внутренние интерьеры, а художественная роспись оказалась утраченной.
1 августа 1990 года здание храма было возвращено верующим, и в последующие годы оно постепенно ремонтировалось. В 1996 года храм посетил Патриарх Алексий II, в том же году для храма были отлиты 7 новых колоколов, 17 сентября 1997 года на колокольню был установлен шатёр.
Храм является действующим. Его здание является объектом культурного наследия регионального значения.
