Стрелецкая часовня самая древняя кирпичная постройка Козьмодемьянска, которая пострена козьмодемьянскими стрельцами в честь участия их в Азовских походах Петра I. Стрельцы, 240 человек, ещё находясь под Азовом, пообещали друг другу, что как победят неприятеля, возьмут город Азов и вернутся живыми домой, то соорудят в память об этом событии каменную часовню. По возвращении домой из похода стрельцы написали царю челобитную с просьбой разрешить постройку часовни. 3 декабря 1697 года Пётр I ответил грамотой на имя козьмодемьянского стольника Андрея Алексеевича Немкова-Плещеева и подъячего Дмитрия Иванова, разрешающей стрельцам построить часовню. Из просителей в грамоте поименованы только Петрушка Сапожников и Лука Елин.
Часовенка строилась в 1697-1698 годах. По желанию стрельцов часовня была приписана к Спасо-Юнгинскому монастырю, а по упразднению обители, в 1767 году, по распоряжению архиепископа Вениамина передана в собственность Троицкой церкви. Одноэтажное прямоугольное здание построено из обожжённого кирпича местного производства на известковом растворе с подвальным помещением и сводчатыми потолками. Вход в часовню украшен аркой и полуколоннами, кованой узорчатой металлической дверью. Окно с северной стороны украшено кирпичным наличником. Имеется подвальное окно с решёткой, выходящее на юг. Стены часовни раньше были расписаны ликами святых, а крылатые ангелы украшали купол часовни.
В числе образов в часовне находилась икона Нерукотворный лик Спасителя, довольно значительных размеров, в посеребрённой ризе, с надписью на оборотной стороне, исполненной славянской вязью: «Сия икона Спаса Нерукотворный образ строена 1644 года при царе и Великом князе Михаиле Фёдоровиче и всея Руси по вере Козьмодемьянского города всяких людей». По преданию, икона была написана иконописцем Григорием Чёрным. Интересное оформление было у особо почитаемых икон, также хранившихся в часовне: во имя Иоанна Предтечи и Иоанна Воина. Эти образа были вложены в складень и обшиты кожей, эти иконы, вероятно, принадлежали ратным людям. До революции в часовне можно было увидеть старинное двухъярусное медное литое паникадило с двуглавым орлом ХVII века, фрагмент сейчас хранится в местном краеведческом музее. Образы святых почитались местными жителями, особенно бурлаками и речниками, отправляющимися на плотах вниз по Волге, которые перед дорогой служили в часовне молебны.
В советское время часовня была превращена в лавку по продаже керосина, позже брошена на произвол судьбы, тем самым активно разрушаясь. При обследовании в 1980 году подкупольного пространства главным архитектором Татарстанских СНРПМ объединения «Госреставрация» Р. Гайнуллиным и архитектором В. Фёдоровым были обнаружены остатки некогда существовавшего восьмигранного основания шатра, сложенного горизонтальной кладкой. Исследователи предполагают, что изначально крыша часовни представляла собой каменный декоративный шатёр с главкой. Сам шатёр, вероятно, был сложен рядами кирпичной кладки перпендикулярной к углу наклона граней шатра. Данный строительный приём свойственен для ХVII века и начала ХVIII века. При ремонтных работах в ХIХ веке была установлена куполообразная крыша, а в 1984 году в процессе реставрационных работ, проводимых казанскими специалистами, крыша стала шатровой и покрыта оцинкованными некрашенными железными листами, увенчанной железной лемеховой маковкой с простым крестом. В начале 90-х годов ХХ века предприятие «Пирамида» изготовило и установило деревянное резное крыльцо, что противоречило первоначальному облику Стрелецкой часовни.
Последние реставрационные работы проводились в 2003 году, в ходе которых был отреставрирован фасад, обновлена и выкрашена в зелёный цвет кровля, маковка и венчающий крест были позолочены. Крыльцо приобрело каменные ступени и кованные из железа поручни, поддерживающие и украшающие крышу крыльца часовни. Отреставрирован был и вход в подвальное помещение. К сожалению, до настоящего времени не восстановлены утраченные первоначальные росписи стен и потолка. Сейчас здание не используется по назначению, пустует.
