Первое специализированное здание для театра было построено в 1846 году. Оно было деревянным и служило в основном для приема гастролирующих антрепризных театров (например, известная труппа П. А. Соколова). Новый городской театр был основан 24 ноября 1870 года. Первым представлением стала опера М. И. Глинки «Жизнь за царя». В феврале 1880 года каменное здание театра было окончательно построено. В 1926 году была создана стационарная балетная труппа. В 1965 году театру присвоили имя П.И.Чайковского, а в 1969 году – звание академического театра. В годы Великой Отечественной войны на Урал был эвакуирован Ленинградский театр оперы и балета им. С.М.Кирова (ныне Мариинский театр), что оказало огромное влияние на развитие пермского театра, балета в особенности: артисты и педагоги Кировского театра содействовали созданию в городе хореографического училища, ныне третьего по известности в России.
К 200-летию со дня рождения А.С.Пушкина театр показал проект «Оперная Пушкиниана» — 5 опер по произведениям поэта, постановщики которых были удостоены Государственной премии РФ за 1999 год. С театром сотрудничают известные сценографы — Ю.Устинов, И.Акимова, В.Окунев, Ю.Хариков, А.Коженкова. осуществляются совместные проекты, продолжается многолетнее сотрудничество с Фондом Дж.Баланчина. В 2004 оперная труппа участвовала в фестивале современного искусства «Sacro Art» в Локкуме (Германия) с «Бестиарием» А.Щетинского. Балетная труппа показала «Лебединое озеро» П.Чайковского в Мюнхене и Антверпене. Балетная труппа театра считается одной из самых популярных в России. Она также успешно гастролирует за рубежом под маркой «Чайковский-балет». В 2018 году драматическая оратория «Жанна Д’Арк на костре» Артюра Онеггера стала лауреатом российской оперной премии CASTA DIVA в номинации «Событие года» и победила в номинации «Опера/Спектакль» театральной премии «Золотая маска».