Построена в предместье Магерки на средства нежинского полковника П. И. Разумовского. Каменная, однокупольная, по типу — разновидность тетраконха. В 1860 г. с Запада по проекту уездного землемера Фаловича достроена тёплая церковь с двухярусной колокольней. В советские времена использовалась горотделом кинопроката в качестве закрытого просмотрового зала и фильмохранилища.
В начале 1990-х гг. передана приходу УПЦ (МП).
«На предместьи Магирках деревянная церковь Воздвижения креста Господня, с школою и богадельнею». Так говорит опись 767 г., где видим школу и богадельню не только при соборной, но и при каждом другой церкви. На месте Воздвиженской церкви был деревянный храм ап. Петра и Павла построенный в 1620 году. Каменный храм Креста, построенный преимущественно на пожертвование полковника Разумовского, освящен в 1775 г. несколько икон под сер. ризами. На рукоп. Евангелии написано: «В л. 7129–1619 я раб Божий Федор Васковичь Крутько, мещанин, купил сию книгу – и надал до церкви св. евангелиста Иоанна Богослова вечными часы». Евангелие м.п. 1685 г. с надписью: «сию книга схимонаха Гавриила и дана в церковь воздвижения креста Господня нежинскую року 1694. «Евангелие львов.п. 1636 г. Минея общая к.п. 1680 г. Служебник львов.п. 1681 г., другой к.п. 1735 г. Триодь постная м.п. 1724 г. Апостол к.п. 1738 г. Есть еще рук. устав.
Уездный город Нежин. Из «Историко-статистического описания Черниговской епархии». 1873 год.
