Мышкинский народный музей появился, благодаря местным краеведам, в 1966 году. Долгое время он работал за счет энтузиастов, не получая никакой поддержки от государства.
Идея устроить в городе музей мыши возникла в начале 1990-х годов. Сведения о новой коллекции были опубликованы в газетах, и в Мышкин стали поступать дары из разных уголков страны и из-за рубежа. Среди первых и самых известных дарителей были академик Дмитрий Сергеевич Лихачев и поэт Булат Окуджава.
Существует несколько версий происхождения названия старинного города Мышкина. Согласно одному из преданий, князь Федор Михайлович Мстиславский прилег на волжском берегу отдохнуть. Через некоторое время его разбудила бежавшая мышка. Вначале князь был рассержен, то потом заметил подползавшую змею и понял, что мышь помогла ему избежать неприятностей. Поселение назвали Мышкиным, а в 1777 году оно получило статус города. В наши дни изображение мыши украшает герб Мышкина.
На сегодняшний день в каждом из четырех залов представлено по 100-120 фигурок мышей. Он сделаны из дерева, камня, воска, фарфора, янтаря, стекла, ниток, ткани и металла, настоящее мышиное царство. В музее хранится много мягких игрушек, в том числе оригинальные мыши авторской работы. Главный персонаж изображён на стенах и картинах. Здесь представлены фигурки героев любимых диснеевских мультфильмов, забавного мышонка Джерри и Микки Мауса, а также несколько образцов компьютерной мыши.