Согласно церковным легендам и агиографическим сведениям, монастырь этот старейший на Русском Севере, основан в 1212 году, в княжение ростовского князя Константина Всеволодовича, монахом Киприаном. Великоустюжские летописи XVIIII-XIX веков утверждают, что жители города Устюга просили преподобного устроить обитель рядом с городом. Выбрав место «при езерах за острожною осыпью», Киприан построил обитель и деревянные церкви в честь Введения во храм Пресвятой Богородицы и во имя Архистратига Михаила.
Достоверно известно, что монастырь существовал в 1521 году, когда получил несудимую грамоту от великого князя Василия Иоанновича.
В 1651 году сильный пожар уничтожил деревянные здания монастыря. Сразу после этого были возведены первые каменные сооружения, Михайло-Архангельский собор и церковь Введения с трапезною, строительство 1653-1656 годов. В 1682 году строится Владимирская надвратная церковь. Вместо часовни построенной над гробом преп. Киприана в 1710 году возводится небольшая каменная церковь Преполовения Пятидесятницы. В первой половине XVIII века были построены двухэтажные настоятельские и братские келии.
С 1842 году к монастырю приписан Троице-Гледенский, а с 1860 года — лальский Михайло-Архангельский монастырь.
В 1919 году монастырь был закрыт решением исполкома Великоустюгского Совета рабочих, солдатских и крестьянских депутатов. Здания были переданы под организацию концентрационного лагеря. К 1924 году здания Михайло-Архангельского собора и Владимирской надвратной церкви переданы Великоустюгскому музею. В годы войны на территории монастыря находилось Пуховическое военное пехотное училище. С сентября 1945 года территорию гражданских сооружений монастыря занимает автотранспортный техникум.
По состоянию на 2011 год Михайло-Архангельский монастырь числится в Вологодской епархии Русской православной церкви как недействующий. Епископом Игнатием 16 июля 2014 года издан указ об образовании Православной религиозной организации Архиерейское подворье «Михайло-Архангельский монастырь».
