Колокольня построена во второй половине XVIII века между церквями Архангела Гавриила и Введения на месте разобранной «за ветхостью» старой каменной колокольни XVI века. Это одно из самых высоких сооружений монастыря. Архитектурные формы характерны для церковного строительства северных провинций России середины XVIII века. В них получили своеобразное сочетание традиции русского каменного зодчества XVIII века и новые элементы архитектуры барокко, трактованные по-своему и часто наивно. Строительством руководил каменщик Спасо-Прилуцкого монастыря Фёдор Жуков. Колокольня Кирилло-Белозерского монастыря близка как по композиции, так и по ряду деталей к колокольне Спасо-Прилуцкого монастыря. Вместе с тем, архитектурный язык памятника ещё связывает его с более древними сооружениями, составляющими ядро ансамбля, поэтому колокольня не кажется в архитектурном комплексе монастыря чуждым, диссонирующим элементом.
Колокольня состоит из 4 глухих этажей, над которыми возвышается один открытый. Под колокольней устроен проход, ведущий от Успенского собора к церкви Преображения и Сиверскому озеру. Колокольня играет немаловажную роль в общем силуэте монастыря. Она как бы собирает вокруг себя остальные сооружения и создаёт в центре достаточно сильный акцент, подчиняющий себе отдельные вертикали церквей и башен. В XVIII веке на колокольне было 26 колоколов, самый большой из них весил около 20 тонн. Колокольный звон Кириллова монастыря был слышен издалека. К сожалению, в настоящее время на колокольне нет колоколов, их начали снимать при Петре I, когда во время Северной войны четвёртая часть монастырских колоколов, общим весом около 6,5 тонн, пошла на пополнение снаряжения армии, а в годы советской власти завершили этот процесс. Почти всё собрание монастырских звонов было уничтожено в 1930-1931 годах. Из монастыря было вывезено свыше 31 тонны колокольной бронзы.
В 1989 году на колокольне проводилась реконструкция главы, частично обследовались фундаменты. В 2006-2007 годах выполнено восстановление декоративно-защитного покрытия стен и сводов в интерьерах и отреставрировано деревянное перекрытие на ярусе звона. Частично сохранился механизм боевых часов, который экспонируется на четвертом ярусе колокольни. Планируется воссоздание колоколов и часов.
