В ноябре 1961 года в г. Беломорске был создан общественный музей. Начало было положено решением Исполнительного комитета Беломорского районного Совета депутатов трудящихся от 2 ноября 1961 года «Об открытии Историко-краеведческого музея в г. Беломорске». В первые годы — до 1966 года, когда на базе общественного музея г. Беломорска был создан Беломорский филиал Карельского государственного исторического музея, в музейный фонд поступали предметы и документы, переданные частными лицами, коллективами предприятий и организаций Беломорского района.
С 1966 года объектом музейного показа стали уникальные комплексы петроглифов, наскальных изображений, «Бесовы следки» и «Залавруга». В составе археологической коллекции музея находятся предметы, обнаруженные в результате раскопок в низовьях р. Выг — на стоянках Ерпин Пудас, Бесовы следки, Залавруга, Горелый мост: каменные топоры, ножи, наконечники стрел и копий, скребки, шлифовальные плиты и др. Также в собрании музея — коллекции предметов поморской культуры, хозяйства и быта; хранятся материалы по истории края, в том числе документы, фотографии, личные вещи беломорчан — героев Великой Отечественной войны 1941–1945 годов, учителей, спортсменов, почетных граждан г. Беломорска — более пяти тыс. единиц хранения.
В 2008 году, после переезда в новое здание, был открыт экспозиционно-выставочный зал, где помимо базовой экспозиции ежегодно оформляется 10-12 тематических выставок.
Основная экспозиция «Морская культура поморов конца XIX века и начала XX века» посвящена традиционным поморским промыслам, их историческому становлению и развитию. В экспозиции можно увидеть фотографии, документы, модели судов, подлинные орудия промыслов и их макеты, предметы хозяйства и быта из поморских деревень конца XIX века и начала XX века. Представлены разделы: «Штурманские школы Поморья», «Центры Поморского берега», «Судостроение», типы судов, модели, обряд закладки судна, инструменты судостроителей, «Зверобойные и рыбные промыслы», «Торговые отношения», карта торговых путей поморов. Здесь можно узнать о тонкостях сельдяного промысла, особенностях лова «царской рыбы» — сёмги, методах добычи и обработки речного жемчуга и о многом другом, что включает в себя понятие «морская культура поморов». Посетители увидят один из раритетов музея — «Планъ деревни Шиженской 1852 года» со списком имён и фамилий всех домовладельцев, а также «сухие» компасы-матки и другое навигационно-штурманское оборудование. На базе экспозиции «Морская культура поморов» проводятся тематические экскурсии и лекции: «История поморского костюма», «Поморская семья», «Судостроение в Поморье», «Торговые отношения Поморья и Норвегии», «Географические открытия на Русском Севере» и многие другие.