Публичный музей в Каргополе был образован в 1919 г. Его основатель и первый заведующий — каргопольский мещанин Капитон Григорьевич Колпаков (1845 — 1922 гг.), коллекции которого легли в основу музейного собрания. Его собрание включало в себя этнографические коллекции, рукописи, оружие, портретную живопись, фарфор.
27 марта 1919 года был подписан договор о передаче коллекции из почти 600 предметов от К.Г. Колпакова уездному отделу народного образования. Этот день считается днем рождения музея в Каргополе. Первоначально он располагался в доме Капитона Григорьевича.
В 1923 г. музею передали здание Крестовоздвиженской церкви (ныне несуществующей), и он впервые был открыт для широкой публики. В 1933 г. музею взамен одного церковного здания было передано другое — церковь Введенская. В 1920-е гг. в музейное собрание поступали иконы, книги, церковная утварь из закрывающихся церквей и монастырей, а также предметы из состоятельных семей. Местом их хранения стал Христорождественский собор, переданный музею в 1936 г.
Вплоть до начала 1980-х. гг. в музее был единственный выставочный зал в церкви Введенская, где была представлена краеведческая экспозиция. В начале 1980 – х музею была передана церковь святых Зосимы и Савватия, и вскоре в состав музея вошла Троицкая церковь. В 1993 г. ему были переданы архитектурные ансамбли в селах Лядины, Ошевенск и Саунино. С 1994 по 1996 гг. в составе музея находилась церковь Иоанна Предтечи, переданная затем епархии. В 1995 г. и в 2004 г. В музей вошли исторические здания гражданской архитектуры: дом мещанина Блохина, дом лесопромышленника Вагера.
Сейчас фонды музея насчитывают более 48 тысячи единиц хранения, из них 33 тысяч — основной фонд. Народный костюм, каргопольская вышивка, золотное шитье, роспись по дереву, рукописные и старопечатные книги, церковная скульптура, иконопись составляют лучшие коллекции музея. Научный интерес представляют коллекции рукописных и старопечатных книг, картографическая коллекция.
В музее постоянно работают выставки по древнерусскому и народному искусству, историческая, детская. Коллекция каргопольского женского костюма XIX -нач. XX вв. составляет основу выездной выставки «Тепло женской души». Музей курирует множество культурных проектов.
Выставочные залы музея располагаются в зданиях культовой архитектуры: Соборе Рождества Христова, Введенской церкви, церкви Зосимы и Савватия. В июле 2009г. музею передано 2-х этажное гражданское здание. Здесь создан Музейно-выставочный центр, где расположены: Библиотека Русского Севера им. Г.П. Гунна; экспозиции и выставки, представляющие музейные коллекции, а также — привозные выставки.